Quantitative Computed Tomography Study of Bone Mineral Density for Adults Residents in Foshan
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摘要:
目的：研究佛山地区成年人椎体骨密度（BMD）与性别、年龄的关系，探讨本地区不同年龄段BMD均值及各年龄段骨质疏松症（OP）的发病率。方法：对佛山市中医院2021年10月至2023年3月的1065例（男性648例，女性417例）健康成年人体检者使用定量CT（QCT）行椎体BMD检测，按年龄段进行分组；采用t检验和方差分析对不同性别、不同年龄段BMD值进行检验，采用
$\chi^2 $ 检验和相关分析对不同性别、不同年龄段的OP发病率进行分析。结果：20～29岁、30～39岁、40～49岁及60～69岁、70～79岁不同性别间的BMD差异均有统计学意义，女性BMD在青中年时期高于男性。在40～49岁、50～59岁、60～69岁、70～79岁男性组及30～39、40～49岁、50～59岁、60～69岁女性组中，同性别不同年龄段间的BMD值差异有统计学意义，且随年龄的增长呈下降趋势；同性别不同年龄段的OP发病率差异均有统计学意义，年龄与OP发病率呈正相关关系（r男=0.517，r女=0.636）。结论：佛山市健康成年人QCT测量的椎体BMD与性别、年龄相关，在20～29岁达到峰值，随年龄的增长而下降；从40～49岁开始，OP发病率在男性和女性中随着年龄的增长而增加。Abstract:Objective: To study the relation between adult vertebral bone mineral density (BMD) and gender and age in Foshan, to explore the average BMD of each age group and osteoporosis (OP) incidence distribution in the region. Methods: Quantitative computed tomography (QCT) was used to examine and record the vertebral BMD of 1065 (male 648, female 417) healthy adults who underwent physical examination in Foshan Hospital of TCM from October 2021 to March 2023, and grouped according to age, T test and variance analysis were used on BMD in different sex and age group. Chi square analysis and correlation analysis were used on the incidence of OP in different sex and age group. Results: There was significant difference in the BMD between male and female of 20~29, 30~39, 40~49 and 60~69, 70~79 years old, women had higher peak BMD than man in young to middle age. In the male groups of 40~49、50~59, 60~69, 70~79 and female groups of 30~39, 40~49, 50~59, 60~69 years old, there were also significant differences in BMD in different age groups of the same sex, and decreased with age. There was significant difference in the incidence of OP between different age groups in the male and female groups. Age was positively related to the incidence of OP (r=0.517 for male and r=0.636 for female). Conclusion: The vertebral BMD derived from QCT for healthy adults in Foshan are associated with sex and age, peaked at 20~29 years old, and decreased with age. The incidence of OP for male and female increased with age from 40~49 years old.
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Keywords:
- quantitative CT (QCT) /
- bone mineral density (BMD) /
- osteoporosis (OP) /
- correlation
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副神经节瘤（paraganglioma，PGL）是一种源于胚胎期神经脊细胞分化而来的神经内分泌肿瘤（neuroendocrine neoplasms，NENs）[1],最常见的部位是肾上腺，在肾上腺的副神经节瘤又称为嗜铬细胞瘤（pheochromocytoma，PHEO）,非肾上腺区域最常发生部位有颈动脉体部、颈静脉孔、迷走神经、纵隔及腹膜后的交感神经链上[2-3]，而发生在胆囊的PGL更实属罕见。
1972年Miller等[4]首次报道了GB-PGL，此后数十年，对于GB-PGL仅以个案进行报道。了解该病的影像表现，可为临床胆囊肿瘤精准治疗提供帮助。
1. 病例资料
1.1 临床表现与实验室检查
患者，女，48岁，于2022年2月12日来我院行常规体检，腹部超声提示肝脏右叶可见57 mm×56 mm不均质回声团块，边界欠清晰。为寻求进一步诊治，患者就诊于我院肝胆胰脾外科，但不愿意接受手术切除治疗。一月后因间断出现餐后右上腹痛加重而再次入院，门诊以“胆囊炎；胆囊结石；肝占位性病变”收治入院。
实验室检查：神经元特异性烯醇化酶（NSE）17.16↑（正常参考值：0.00～16.30 ng/mL），降钙素原（PCT）0.270↑（正常参考值：<0.1 ng/mL），天门冬氨酸转移酶612.30↑（正常参考值：5.00～35.00 U/L），丙氨酸转移酶（ALT）502.85↑（正常参考值：5.00～40.00 U/L），谷氨酰基转移酶117.41↑（正常参考值：7.00～45.00 U/L），白细胞（WBC）13.94↑（正常参考值：3.50～9.50 109/L），中性粒细胞比值（GR％）92.10↑（正常参考值：40.00％～75.00％）；余（-）。
1.2 CT与MRI检查
增强CT显示起自胆囊底部、境界清晰的软组织肿块，向前外侧侵犯肝脏S4-5段，大小约为54 mm×43 mm×57 mm，病灶大部在动脉期呈明显不均匀强化，门脉期及延迟期强化程度减低，但略高于周围肝实质，其中心低密度区域呈现渐进性强化（图1～图3），肝门区散在淋巴结，胆囊动脉增粗。
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图 1 GB-PGL增强CT图像注：CT平扫（a）主要呈等密度，伴中心少许稍低密度影（白箭）；增强扫描动脉期（b）显示病灶呈现明显不均匀强化；（c）和（d）门脉期及延迟期强化程度减低，但略高于周围肝实质，中心稍低密度区在动脉期呈弱强化，在门脉期及延迟期呈渐进性明显强化。动脉期还可见增粗的胆囊动脉及肝门区新发淋巴结（白箭头）。Figure 1. GB-PGL contrast-enhanced CT images![]()
图 2 GB-PGL患者增强MRI图像注：T1WI（a）肿瘤呈不均匀低信号，轴位与冠状位T2WI（b）和（c）可见肿瘤主要呈高信号（白箭），其内可见斑条状低信号影（黑箭）混杂，形似“盐-胡椒状”；T1WI同相位（d）肿瘤信号强度低于反相位（e）；DWI（f）强化方式与T2WI相似，肿瘤内低信号影显示欠佳；T1WI增强扫描动脉期（g）显示肿瘤呈不均匀明显强化，门脉期（h）及延迟期（i）强化程度减低，但略高于肝实质强化，而肿瘤内T2WI低信号区在动脉期强化不明显，在门脉期及延迟期较明显强化。Figure 2. GB-PGL contrast-enhanced MRI images![]()
图 3 GB-PGL术后镜下病理注：HE染色（×400）显示主细胞排列成束、簇状，呈多边形，胞质嗜酸性淡染，核小，圆形，间质见丰富的血窦。Figure 3. Postoperative Microscopic Pathology of GB-PGL增强MRI显示病灶在T1WI为低信号，T2WI为高、低混杂信号，增强扫描呈现明显不均匀强化，门脉期及延迟期强化程度减低（图2）。
1.3 病理诊断
术中病理冰冻切片显示：胆总管残端、胆囊管断端可见少许平滑肌细胞，周围可见增生的纤维结缔组织，后者内可见少量异性腺体。
术后病理报告诊断为：结合免疫组化，符合胆囊副神经节瘤（图3），侵犯胆囊壁全层，可见脉管内瘤栓；累及肝脏组织，未累及胆囊颈部切缘及肝脏切缘。
免疫组化示：CD10（+），Vimentin（+），Ki-67（+10％），Hepatocyte（+），CD34（血管+），CgA（+），Syn（+），CD31（+）。
1.4 治疗
入院5天后行“病变肝叶联合胆囊切除术”，手术顺利，未出现异常情况。术后观察一周后出院。
1.5 随访
出院后每3个月进行彩超检查随访，手术部位均未见异常情况。
2. 讨论
2.1 临床及发病机制
大部分副神经节瘤是良性的，仅有10％ 左右的PGL具有恶性倾向（影像学上见到远处转移为可靠征象）。2019年世界卫生组织（World Health Organization，WHO）发布的对胃肠胰神经内分泌肿瘤（gastroenteropancreatic neuroendocrine neoplasms，GEP-NENs）进行分类和分级，根据肿瘤的分化情况将肿瘤分为神经内分泌瘤（neuroendocrine tumor，NET）和神经内分泌癌（neuroendocrine cancer，NEC），并采用核分裂像和Ki-67指标把NET分成G1、G2和G3三个等级[5]，本文讨论的病例经病理证实为NET-G2。
PGL通常是体检或因其他肝胆疾病症状就诊时偶然发现的，目前对于PGL的发病机制尚不清楚，有研究表明多灶性头颈部PGL与琥珀酸脱氢酶亚基D（succinate dehydrogenase subunit D，SDHD）突变有关[6]，但对于胆囊副神经节瘤的发病机制仍不确定。
2.2 CT/MRI表现分析
CT能观察到病变起自胆囊底部，但由于其向肝脏侵犯，所以肝脏的异常灌注区更加明显，平扫呈低密度片状影，增强扫描动脉期肿瘤大部分呈明显不均匀强化，其中心有散在颗粒状无强化区，该区域在门脉期及延迟期呈延迟强化。
在磁共振T2WI，肝脏S4段肿瘤实质部分表现为不均匀性高信号，肿瘤主体为高信号而内部散在颗粒状低信号区，形似盐和胡椒粉掺杂一起，这一征象为副神经节瘤典型征象，称之为“盐-胡椒征”，颗粒状低信号区在门脉期及延迟期才表现为稍高信号，这与CT上强化方式大体一致。但我们注意到，肿瘤周边的肝血管分支及胆囊动脉都明显增粗（图1（b）），表明GB-PGL是极富血供的肿瘤；另有研究表明[7-8]，肝转移瘤及区域淋巴结转移在胆囊神经内分泌肿瘤中更为常见，比胆囊腺癌更容易发生转移，本案中可在肝脏S4段清晰见到范围较大的病灶，系胆囊肿瘤侵犯肝实质所致，且在肝门周围见到部分散在淋巴结，这也符合胆囊神经内分泌肿瘤的生物学行为，也应该作为诊断胆囊副神经节瘤的重要表现之一。
Koplay等[2]在2014年报道了1例GB-PGL，其T2WI同样表现为“盐-胡椒征”，与本案不同的是，该例GB-PGL发生于胆囊颈部，且并未侵及肝脏，这可能与肿瘤发生部位或进展周期有关；D'John等[9]在2020年报道了1例GB-PGL，该例肿瘤并未在腹部CT中显示，仅表现为胆囊增大，本后经病理证实肿瘤位于胆囊底部浆膜下，由副神经节细胞聚集形成；Shreya等[3]在2021年报道了1例头颈部、胆囊多发副神经节瘤，并总结出肾上腺外副神经节瘤的CT/MRI特点：CT增强呈均匀或不均匀明显强化，T2WI“盐-胡椒征”及增粗供血动脉。其影像学表现与本案一致，但本案肿瘤为单发，而前者为多发。
表1为结合国内外少有的几例胆囊副神经节瘤报道，归纳总结的GB-PGL影像学表现。尽管病理与免疫组化结果仍是确诊PGL的金标准[10]，但影像学检查对于肿瘤侵犯肝脏的程度和淋巴结转移的评估方面具有重要价值，可以为临床确定能否手术及手术范围提供重要依据。
表 1 胆囊副神经节瘤（GB-PGL）影像学表现Table 1. The imaging findings of gallbladder paraganglioma诊断要点 影像学表现 位置 好发部位依次为胆囊底部→体部→颈部 黏膜完整性 肿瘤大多起源于浆膜下结缔组织内的副神经节细胞，通常覆盖黏膜完整，不受累及 信号/密度特征 CT：平扫呈低密度，增强扫描动脉期肿瘤主体呈现不均匀明显强化，静脉期及延迟期肿瘤主体强化程度
减低，中心低密度区延迟明显强化
MRI：T1WI低信号，T2WI不均匀高信号（盐-胡椒征）；增强扫描同CT增强扫描各期相似；DWI呈不均匀
高信号，与T2WI相仿血供情况 富血供，可在肿块周边见到扩张的胆囊动脉，增强后明显强化 侵及肝脏频率 较胆囊癌更易侵及肝脏，形成肝脏大面积异常灌注区，肝转移瘤特征为环形强化，弥散受限 淋巴结转移 较胆囊癌更易发生淋巴结转移 2.3 诊断与鉴别诊断
胆囊副神经节瘤是一类罕见的胆囊神经内分泌肿瘤，其影像学表现典型而又极具迷惑性，它既有良性胆囊肿瘤的特点，又具备恶性肿瘤的生物学特征，其发生于浆膜下副神经节细胞的异常增殖，但并不破坏黏膜层，向外易侵犯肝脏及周围脂肪间隙的淋巴结，容易使放射科医生误诊为胆囊癌，而两者的临床治疗又不完全相同，因此可能会给患者造成不同的预后。病理与免疫组化是确诊的金标准，但精准的影像诊断对胆囊肿瘤的治疗和预后同样具有重要意义，以下是最可能与胆囊副神经节瘤混淆的相关疾病的鉴别诊断。
（1）胆囊神经内分泌癌（NEC）。胆囊神经内分泌癌与胆囊副神经节瘤临床表现及影像学特点部分具有一致性，鉴别诊断较为困难，两者早期几乎都没有不适症状，随着病程发展出现恶心、黄疸、间断右上腹痛、食欲不振、皮肤潮红等表现。影像学上都表现为胆囊实性占位，易侵犯邻近肝实质，可沿胆囊颈部、胆囊管浸润生长，伴肝门及腹膜后淋巴结转移。两者鉴别主要依据病理及免疫组化，前者通常Ki-67指数>30％，而胆囊副神经节瘤Ki-67指数约3％～20％。另外有研究表示胆囊NEC中显著突变的基因具有TP53和RB1的驱动作用，而GB-PGL并未得到相应的研究证实[11]。
（2）胆囊腺癌。最常见的胆囊癌病理类型，临床症状隐匿性强，常为间断右上腹痛，疾病进展迅速，预后差，常合并胆囊结石、息肉、慢性胆囊炎等病史。影像学表现为胆囊壁局限性、弥漫性不规则增厚，黏膜因早期受累而中断，增强扫描呈现不均匀明显强化，易发生肝转移及腹膜后淋巴结转移。而胆囊副神经节瘤通常黏膜是完整的，因胆囊黏膜上皮细胞正常不会出现神经内分泌细胞，因此黏膜是否完整是二者鉴别的一个重要的影像特点。此外T2WI盐胡椒征也是副神经节瘤的特殊磁共振表现，这一点胆囊腺癌也不具有。实验室检查方面，胆囊腺癌通常伴CA-199明显升高，NSE指标通常为阴性，而GB-PGL常为CA-199（-）、NSE（+）、CgA（+）[12-13]。
（3）胆囊腺肌症。不明原因的胆囊黏膜及肌层增生，但通常不发生转移，通常增厚的胆囊壁内出现无强化的罗阿窦为其特征影像学表现[14]。其与GB-PGL共同点在于可引起胆囊壁的局限性增厚，黏膜均不受累，但GB-PGL具有特殊的核磁表现及典型的神经内分泌指标，因此两者较易鉴别诊断。
（4）黄色肉芽肿性胆囊炎。表现为胆囊壁弥漫性增厚，壁内多发无强化结节，系黄色斑块或蜡质样肉芽肿。其黏膜线完整，CT增强扫描呈“夹心饼干”征[15-17]，即增厚的黏膜层及浆膜层明显强化，中间低密度结节不强化；而GB-PGL通常也不累及黏膜，但易发生邻近肝实质及淋巴结转移，影像学上并不会出现前者的“夹心饼干”征。实验室检查方面，黄色肉芽肿型胆囊炎通常表现为中性粒细胞及白细胞升高，部分患者CA-199可轻度升高，而GB-PGL主要为相关神经内分泌指标升高，如CgA、NSE等。
（5）肝癌胆囊转移。胆囊副神经节瘤通常会侵犯邻近肝实质，这一点需注意与肝癌胆囊转移进行鉴别，肝癌通常AFP指标升高，且患者通常有肝硬化病史，临床病史及相关实验室检查是鉴别诊断的重要依据。
2.4 治疗与预后
由于绝大多数副神经节瘤是无功能性的（不分泌儿茶酚胺，如肾上腺素、去甲肾上腺素、多巴胺），常为患者体检偶然发现。根据2020版嗜铬细胞瘤及副神经节瘤诊断治疗专家共识[18]：对于PGL行开放式手术以确保完整切除肿瘤部分，对于小肿瘤、非侵袭性PGL可行腹腔镜手术切除。
本案中肿瘤已出现肝脏转移，因此实行了PGL开放式手术，联合病变肝叶及胆囊切除术。术后该患者恢复良好，随访时也并未出现复发，可见手术切除是该疾病最佳治疗手段，且预后良好。若肿瘤出现恶变或因远处转移而无法行手术切除时，可选择联合化疗、放射性核素治疗、分子靶向治疗、免疫抑制剂等进行针对性治疗[19]。
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图 1 椎体骨密度QCT测量方法
QCT测量的是椎体中央骨松质的体积骨密度，兴趣区避开骨皮质、骨岛和椎体后静脉区；其测量结果不受身高体重、脊柱侧弯、退变和血管钙化等因素的影响。
Figure 1. Measurement of vertebral bone mineral density by QCT
表 1 1065例健康成年人胸部CT体检者椎体BMD分析（
$\bar x \pm s $ ，mg/cm3）Table 1 Analysis of vertebral BMD in 1065 healthy adults undergoing chest CT examination
年龄组/岁 男性 女性 t P 人数/例 BMD 人数/例 BMD 20～29 41 163.31±26.28 21 188.38±28.79 -3.442 0.001 30～39 93 160.62±26.86 64 172.42±29.21b -2.610 0.010 40～49 168 145.47±29.67a 97 158.05±32.50b -3.211 0.001 50～59 211 127.1±28.72a 127 127.95±38.05b -0.215 0.830 60～69 79 107.54±29.85a 67 92.36±25.64b 3.263 0.001 70～79 40 96.11±23.60a 25 84.43±18.11 2.114 0.038 80～89 16 91.51±26.78 16 77.38±17.21 1.775 0.086 F 56.893 74.37 P <0.001 <0.001 注：a表示在男性组中，该年龄段与前一年龄段比较P<0.05；b表示在女性组中，该年龄段与前一年龄段比较P<0.05。 
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表 2 1065例健康成年人胸部CT体检者骨质疏松筛查结果（例（％））
Table 2 Screening results of osteoporosis in 1065 healthy adults undergoing chest CT examination
年龄组/岁 男性 女性 正常 低骨量 OP 严重OP 正常 低骨量 OP 严重OP 20～29 38（92.68） 3（7.32） 0（0.00） 0（0.00） 21（100.00） 0（0.00） 0（0.00） 0（0.00） 30～39 90（96.77） 3（3.23） 0（0.00） 0（0.00） 61（95.31） 3（4.69） 0（0.00） 0（0.00） 40～49 137（81.55） 29（17.26） 1（0.60） 1（0.60） 85（87.63） 11（11.34） 0（0.00） 1（1.03） 50～59 125（59.24） 68（32.23） 13（6.16） 5（2.37） 68（53.54） 41（32.28） 12（9.45） 6（4.72） 60～69 25（31.65） 39（49.37） 13（16.46） 2（2.53） 8（11.94） 35（52.24） 22（32.84） 2（2.99） 70～79 4（10.00） 23（57.50） 11（27.50） 2（5.00） 1（4.00） 11（44.00） 10（40.00） 3（12.00） 80～89 2（12.50） 7（43.75） 4（25.00） 3（18.75） 0（0.00） 4（25.00） 10（62.50） 2（12.50） $\chi^2 $ 225.201 235.748 P <0.001 <0.001
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