Correlations of Hip Muscle Composition with Age and Body Mass Index in Middle-aged and Elderly Patients with Hip Fracture
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摘要:
目的：探讨中老年髋部骨折患者的髋部肌肉脂肪与年龄、体质指数（BMI）的相关性。方法：回顾性收集175例51～95岁的低能量髋部骨折患者的髋部CT图像，其中男性56例，年龄（75.0±12.1）岁，女性119例，年龄（78.0±9.7）岁，根据年龄分为＜80岁组和≥80岁组。使用定量CT获得患者健侧髋部的肌肉横截面积（CSMA）、总脂肪面积（TAA）、肌肉间隙内脂肪面积（IMAA）、皮下脂肪面积（SAA）及肌肉脂肪浸润程度（MFI）；使用独立样本t检验比较不同性别、不同年龄组之间的差异；使用偏相关分析髋部肌肉脂肪面积与年龄及BMI的相关性。结果：中老年男性髋部的TAA、SAA、MFI明显低于女性，CSMA明显高于女性。男性及女性＜80岁组的CSMA均高于≥80岁组，MFI均低于≥80岁组。控制BMI因素，中老年男性、女性的年龄均与IMAA、MFI呈正相关（男r=0.445、0.612，女r=0.202、0.390），与CSMA呈负相关（男r=-0.673，女r=-0.428）。控制年龄因素，中老年男性的BMI与TAA、IMAA、SAA及CSMA呈正相关（r=0.430、0.491、0.389、0.623），中老年女性的BMI与TAA、IMAA、SAA、CSMA及MFI均呈正相关（r=0.510、0.389、0.478、0.295、0.296）。结论：在中老年髋部脆性骨折患者中，男性肌肉更多，总脂肪更少，但肌间脂肪与女性相仿；年龄越大，肌肉越小，肌间脂肪越多；BMI越大，肌肉和脂肪越多，但男性的MFI与BMI无关。
Abstract:Objective: To investigate the correlations of hip muscle composition with age and body mass index (BMI) in middle-aged and elderly patients with hip fracture. Methods: In total of 175 patients aged 51~95 years with low-energy hip fracture who underwent hip computed tomography scans were divided into ＜80 and ≥80 year-old groups. Quantitative computed tomography (QCT) was performed to obtain the cross-sectional muscle area (CSMA), total adipose area (TAA), intra-muscular adipose area (IMAA), subcutaneous adipose area (SAA) and muscle fat infiltration (MFI) of the hip. An independent t-test was used to compare the differences between gender and groups, and correlation analysis was used to determine the relationships between hip muscle fat area and age and BMI. Results: The hip TAA, SAA and MFI of men were significantly lower than those of women (t=−2.356, −2.550, −3.090), and CSMA was significantly higher than that of women. The CSMA in the ＜80 year-old age group was higher than that of the ≥80 year-old age group, and the MFI was lower than that found in the ≥80 years age old group. After adjusting for BMI, the age of men and women positively correlated with IMAA and MFI (r=0.445 and 0.612 for men, r=0.202 and 0.390 for women), and negatively correlated with CSMA (r=−0.673 for men, r=−0.428 for women). After adjusting for age, the BMI of men positively correlated with TAA, IMAA, SAA, and CSMA (r=0.430, 0.491, 0.389, 0.623), whereas the BMI of women positively correlated with TAA, IMAA, SAA, CSMA, and MFI (r=0.510, 0.389, 0.478, 0.295, 0.296). Conclusion: In middle-aged and elderly patients with hip fragility fractures, men had more muscle and less total fat than those in women, but similar intermuscular fat to that of women. Hip muscle mass decreased and intermuscular fat increased with age. Generally, higher BMI, correlated with more muscle and fat. However, MFI in men was not associated with BMI.
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Keywords:
- X-ray computed /
- tomography /
- adipose tissue /
- body mass index
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中老年髋部脆性骨折是骨质疏症所引起的最严重骨折之一，其危害巨大，存在致残致死风险[1-3]。除骨质疏松症外，髋部的肌肉含量减少，肌肉组织内或组织间脂肪含量增加，由此导致髋部肌肉力量下降及功能的减退，也是影响髋部骨折的重要因素[4-7]。目前利用定量CT（quantitative computed tomography，QCT）可以准确的测量出髋关节感兴趣区内肌肉和脂肪的相关面积，计算肌肉的脂肪浸润程度，从而反映出肌群的退变情况，其结果的准确性高[8-10]。分析肌肉、脂肪与年龄和体质指数（body mass index, BMI）相关性的研究主要基于社区健康人群[11-12]，而鲜有针对髋部骨折人群的相关研究。了解肌肉、脂肪在这一特定人群中的随年龄变化的趋势、及其与BMI的关系，有助于进一步挖掘髋部骨折风险相关因素。
基于上述研究背景，本研究使用定量CT测量中老年髋部骨折患者髋部的肌肉与脂肪，探讨其与年龄、BMI的相关性。
1. 对象与方法
1.1 一般资料
收集2021年4月至11月期间因低能量髋部骨折就诊于北京积水潭医院急诊并行髋部CT检查的中老年患者。纳入标准：①年龄≥50岁；②低能量骨折，即从坐位或站立位摔倒所致的骨折；③经相关检查确诊为髋部骨折。排除标准：①因交通事故或高处跌落引起的髋部骨折；②严重不可逆转的器质性疾病；③合并代谢性疾病，如钙磷代谢异常；④服用激素类药物，如糖皮质激素。
本研究获得北京积水潭医院医学伦理委员会的批准（批准号：202007-19号-备01号），只对患者的CT原始扫描数据进行后期处理，不额外增加患者的射线剂量。
最终，本研究纳入患者175例，其中男性56例，年龄51～95岁，平均年龄（75.0±12.1）岁；女性119例，年龄51～94岁，平均年龄（78.0±9.7）岁。股骨颈骨折100例，股骨转子间骨折59例，股骨转子下骨折15例。
根据年龄将受检者分为两组，即＜80岁组和≥80岁组。以问卷形式简要收集相关病史、身高、体重并计算BMI。
1.2 仪器与方法
使用联影uCT550 CT机对患者进行髋关节CT扫描。患者头先进仰卧于检查床中央，双手上举，如上举困难者，可将双手放于不影响扫描野的地方。将Mindways公司的5样本固体体模放置于髋部下方，体模中线与人体中线及检查床中线相互重叠。
扫描范围从髋臼顶上方至股骨粗隆下方约7 cm，并根据骨折部位适当扩大范围。扫描参数：管电压120 kV，采用自动管电流技术，层厚1.00 mm，床高860 mm，矩阵512×512，扫描视野500 mm。
1.3 测量方法
扫描后的容积数据上传至Mindways公司的QCT测量分析软件工作站（QCT PRO）。数据的测量均由一名具有5年以上肌骨放射工作经验的技师完成。使用QCT PRO软件中的“Tissue Composition”模块，通过扫描定位像，选取患者健侧股骨小粗隆下方5 cm的薄层轴位图像进行测量，图像内不包含臀部及会阴部的反折皮肤。
软件根据预设阈值区分图像内的肌肉组织、脂肪组织、骨组织，以皮肤为外轮廓，以自动圈画的肌肉外围为内轮廓，得出髋部肌肉横截面积（cross-sectional muscle area，CSMA）、总脂肪面积（total adipose area，TAA）及肌肉间隙内脂肪面积（intra-muscular adipose area，IMAA），用TAA减去IMAA得到皮下脂肪面积（subcutaneous adipose area，SAA）。计算肌肉脂肪浸润程度（muscle fat infiltration，MFI），即IMAA/（IMAA+CSMA）×100％。髋部肌肉脂肪的测量方法在以往研究中多次使用，经研究证实准确可靠[13-14]（图1）。
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图 1 髋部体质测量方法注：（a）定位像图，将定位线（红线）放置于小粗隆下方5 cm处；（b）对应层面健侧组织示意图；（c）组织勾画示意图，绿线为勾画的肌肉轮廓，绿线内黄绿色代表肌肉，蓝色代表肌间脂肪，亮绿色代表骨皮质，红色代表骨髓，绿线外蓝色区域代表皮下脂肪。Figure 1. Measurement of hip composition1.4 统计学处理
本文数据使用SPSS 19.0统计软件进行统计分析。计量资料进行K-S正态性检验后，采用均数±标准差
$ \left(\overline{x}\pm s\right) $ 的形式表示。使用独立样本t检验比较不同性别、不同年龄组之间的差异。使用Person相关及偏相关分析髋部肌肉脂肪面积与年龄及BMI的相关性。以P＜0.05视为有统计学意义。
2. 结果
2.1 不同性别髋部肌肉脂肪差异比较
在中老年髋部骨折患者中，男性髋部TAA、SAA、MFI、CSMA分别为（70.9±34.4）cm2、（60.9±32.8）cm2、（9.0±4.2）％、（106.0±31.2）cm2。女性髋部TAA、SAA、MFI、CSMA分别为（86.9±45.2）cm2、（77.7±43.8）cm2、（11.6±5.7）％、（71.7±19.9）cm2。男性髋部TAA、SAA、MFI明显低于女性，CSMA明显高于女性，而不同性别的IMAA差异无统计学意义（表1）。
表 1 不同性别髋部肌肉脂肪差异比较Table 1. Comparison of hip muscle composition in different sexes项目 性别 统计检验 男性（n=56） 女性（n=119） t P 年龄/岁 75.0±12.1 78.0±9.7 -1.706 0.090 身高/cm 170.8±6.0 158.2±4.9 14.850 ＜0.001 体重/kg 67.8±11.9 57.4±9.9 6.107 ＜0.001 BMI/（kg/m2） 23.2±3.5 22.9±3.6 0.517 0.606 TAA/cm2 70.9±34.4 86.9±45.2 -2.356 0.020 IMAA/cm2 9.9±4.3 9.2±5.6 0.846 0.399 SAA/cm2 60.9±32.8 77.7±43.8 -2.550 0.012 CSMA/cm2 106.0±31.2 71.7±19.9 7.515 ＜0.001 MFI/％ 9.0±4.2 11.6±5.7 -3.090 0.002 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。 2.2 不同年龄组髋部肌肉脂肪差异比较
男性＜80岁CSMA、MFI分别为（119.8±30.0）cm2、（7.5±3.7）％；男性≥80岁CSMA、MFI分别为（71.7±19.9）cm2、（11.1±4.0）％。女性＜80岁CSMA、MFI分别为（80.7±20.0）cm2、（10.1±5.3）％；女性≥80岁CSMA、MFI分别为（62.1±14.7）cm2、（13.3±5.6）％。
男性及女性＜80岁组的CSMA均高于≥80岁组，MFI均低于≥80岁组，而不同年龄组间TAA、IMAA及SAA的差异无统计学意义。此外女性＜80岁组的BMI高于≥80岁组（表2）。
表 2 不同年龄组髋部肌肉脂肪差异比较Table 2. Comparison of hip muscle composition in different age groups项目 男性 统计检验 女性 统计检验 <80岁（n=32） ≥80岁（n=24） t P <80岁（n=62） ≥80岁（n=57） t P BMI/（kg/m2） 23.5±3.3 22.8±3.9 0.637 0.527 23.6±3.8 22.1±3.3 2.356 0.020 TAA/cm2 65.2±23.7 78.4±44.5 -1.314 0.198 86.6±39.6 87.3±51.0 -0.091 0.927 IMAA/cm2 9.2±3.9 10.8±4.7 -1.381 0.173 9.1±6.8 9.3±3.9 -0.124 0.901 SAA/cm2 56.0±22.5 87.5±22.2 -1.207 0.236 77.4±38.7 78.1±49.1 -0.079 0.938 CSMA/cm2 119.8±30.0 71.7±19.9 4.429 <0.001 80.7±20.0 62.1±14.7 5.730 <0.001 MFI/％ 7.5±3.7 11.1±4.0 -3.456 0.001 10.1±5.3 13.3±5.6 -3.178 0.002 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。 2.3 髋部肌肉脂肪与年龄及BMI的相关性
偏相关分析结果见表3及表4。校正BMI后，中老年男性、女性的年龄均与IMAA、MFI呈正相关，与CSMA呈负相关，而与TAA、SAA无显著相关。年龄与CSMA的相关系数最高，其次为MFI，与IMAA的相关系数最低。男性年龄与IMAA、MFI、CSMA的相关系数均明显高于女性。
表 3 校正BMI后髋部肌肉脂肪与年龄的相关性Table 3. Correlation between hip muscle composition and age after adjusting for BMI项目 男性 女性 r P r P TAA/cm2 0.206 0.131 0.084 0.367 IMAA/cm2 0.445 0.001 0.202 0.028 SAA/cm2 0.156 0.256 0.057 0.537 CSMA/cm2 -0.673 ＜0.001 -0.428 ＜0.001 MFI/％ 0.612 ＜0.001 0.390 ＜0.001 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。 表 4 校正年龄后髋部肌肉脂肪与BMI的相关性Table 4. Correlation between hip muscle composition and BMI after adjusting for age项目 男性 女性 r P r P TAA/cm2 0.430 0.001 0.510 ＜0.001 IMAA/cm2 0.491 ＜0.001 0.389 ＜0.001 SAA/cm2 0.389 0.003 0.478 ＜0.001 CSMA/cm2 0.623 ＜0.001 0.295 0.001 MFI/％ 0.114 0.409 0.296 0.001 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。 校正年龄后，中老年男性的BMI与TAA、IMAA、SAA及CSMA呈正相关，且与CSMA的相关系数最高，与MFI无显著相关。中老年女性的BMI与TAA、IMAA、SAA、CSMA及MFI均呈正相关，且与TAA的相关系数最高。男性BMI与IMAA、CSMA的相关系数高于女性，与TAA、SAA的相关系数小于女性。
3. 讨论
骨骼和肌肉的发育、增长和退变总是同步进行，肌肉质量一定程度上也能反映出骨骼健康[15]。同时肌肉质量决定了一个人的活动能力，使中老年人跌倒事件和髋部骨折的发生率上升[4]，因此肌肉质量的评估对于髋部骨折风险预测至关重要[16]。影像学检查在评估人体肌肉脂肪中发挥了重要作用，其中定量CT测量肌肉及脂肪面积的可重复性好、可信度高，被广泛应用于科学研究[10]。本研究使用定量CT测量中老年髋部脆性骨折患者健侧髋部的肌肉和脂肪情况，比较二者的性别差异和年龄差异，并探讨其与年龄和BMI的相关性。
本研究结果显示男性髋部净肌肉面积CSMA高于女性，而与脂肪成分相关的TAA、SAA、MFI则低于女性，也就是说，相比男性，女性的髋部肌肉面积更小，而脂肪更多，与既往研究结果一致[17-18]。雄激素可以促进肌肉蛋白质的合成代谢，从而促进肌肉质量增长[19]，而雌激素在调节脂肪贮存及分布上起着重要作用[20]，这可能是造成男性和女性肌肉脂肪构成差异的原因之一。晏乘曦等[18]基于中老年社区健康人群的研究显示，男性的髋部IMAA低于女性，而本研究则发现在中老年髋部脆性骨折人群中并无此类差异，提示在发生髋部脆性骨折男性中，髋部肌肉退变明显，主要表现在肌肉间脂肪明显增加，接近女性的水平。
目前普遍认为随着年龄的增长，骨骼肌丢失加速、脂肪浸润增加[21-22]，本研究同样发现了这一趋势：相比＜80岁的髋部脆性骨折人群，≥80岁者的CSMA更低，而MFI更高；校正BMI后观察肌肉和脂肪随年龄变化的趋势发现，IMAA、MFI与年龄正相关，CSMA与年龄负相关。但是TAA、SAA未表现出明显的年龄相关性。髋部TAA和SAA与年龄相关性的研究较少，本团队前期研究[23]发现70岁以上人群的腹部SAA同样未表现出随年龄增长的趋势，也就是说，在中老年群体中，SAA随年龄的改变不明显。
本研究探索了髋部肌肉和脂肪与BMI的相关性，校正年龄后，除男性的MFI以外，其他参数均与BMI呈正相关，BMI越大，髋部肌肉、皮下脂肪和肌间脂肪的面积越大，男性的BMI与CSMA相关系数最高，女性的BMI与TAA相关系数最高，这与晁爱军等[20]的研究结果相似，表明男女体质成分的构成比例有着明显不同，男性的肌肉含量比较高，而女性拥有更高的脂肪含量。女性MFI与BMI正相关，但男性MFI与BMI无统计学上的相关性，说明BMI一定程度上可以反映女性髋部MFI，但无法反映男性的髋部MFI。
本研究结果具有一定的价值，首先发现了髋部骨折的男性患者IMAA过高的问题，提示IMAA可能是男性髋部骨折的重要风险因素，在下一步研究中值得重点关注。此外还发现肌肉的老龄化主要表现在肌肉萎缩和肌间脂肪浸润，而皮下脂肪则无明显改变，说明CSMA、IMAA和MFI是衡量肌肉退变的重要指标。BMI作为评价体成分最简便、最常用的指标，能较好地反映女性的肌肉脂肪浸润情况，但不适用于男性，因此在使用BMI指标时，应根据性别区分对待。
研究同时存在不足之处：本文仅分析了中国老年髋部脆性骨折人群的肌肉脂肪情况，没有与正常人群进行对比，未来需扩大样本人群，为预测髋部骨折风险、合理干预、降低骨折发生率提供帮助。
综上所述，在中老年髋部脆性骨折患者中，男性肌肉更多，总脂肪更少，但肌间脂肪与女性相仿；年龄越大，肌肉越小，肌间脂肪越多；BMI越大，肌肉和脂肪越多，但男性的MFI与BMI无关。
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图 1 髋部体质测量方法
注：（a）定位像图，将定位线（红线）放置于小粗隆下方5 cm处；（b）对应层面健侧组织示意图；（c）组织勾画示意图，绿线为勾画的肌肉轮廓，绿线内黄绿色代表肌肉，蓝色代表肌间脂肪，亮绿色代表骨皮质，红色代表骨髓，绿线外蓝色区域代表皮下脂肪。
Figure 1. Measurement of hip composition
表 1 不同性别髋部肌肉脂肪差异比较
Table 1 Comparison of hip muscle composition in different sexes
项目 性别 统计检验 男性（n=56） 女性（n=119） t P 年龄/岁 75.0±12.1 78.0±9.7 -1.706 0.090 身高/cm 170.8±6.0 158.2±4.9 14.850 ＜0.001 体重/kg 67.8±11.9 57.4±9.9 6.107 ＜0.001 BMI/（kg/m2） 23.2±3.5 22.9±3.6 0.517 0.606 TAA/cm2 70.9±34.4 86.9±45.2 -2.356 0.020 IMAA/cm2 9.9±4.3 9.2±5.6 0.846 0.399 SAA/cm2 60.9±32.8 77.7±43.8 -2.550 0.012 CSMA/cm2 106.0±31.2 71.7±19.9 7.515 ＜0.001 MFI/％ 9.0±4.2 11.6±5.7 -3.090 0.002 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。 
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表 2 不同年龄组髋部肌肉脂肪差异比较
Table 2 Comparison of hip muscle composition in different age groups
项目 男性 统计检验 女性 统计检验 <80岁（n=32） ≥80岁（n=24） t P <80岁（n=62） ≥80岁（n=57） t P BMI/（kg/m2） 23.5±3.3 22.8±3.9 0.637 0.527 23.6±3.8 22.1±3.3 2.356 0.020 TAA/cm2 65.2±23.7 78.4±44.5 -1.314 0.198 86.6±39.6 87.3±51.0 -0.091 0.927 IMAA/cm2 9.2±3.9 10.8±4.7 -1.381 0.173 9.1±6.8 9.3±3.9 -0.124 0.901 SAA/cm2 56.0±22.5 87.5±22.2 -1.207 0.236 77.4±38.7 78.1±49.1 -0.079 0.938 CSMA/cm2 119.8±30.0 71.7±19.9 4.429 <0.001 80.7±20.0 62.1±14.7 5.730 <0.001 MFI/％ 7.5±3.7 11.1±4.0 -3.456 0.001 10.1±5.3 13.3±5.6 -3.178 0.002 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。
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表 3 校正BMI后髋部肌肉脂肪与年龄的相关性
Table 3 Correlation between hip muscle composition and age after adjusting for BMI
项目 男性 女性 r P r P TAA/cm2 0.206 0.131 0.084 0.367 IMAA/cm2 0.445 0.001 0.202 0.028 SAA/cm2 0.156 0.256 0.057 0.537 CSMA/cm2 -0.673 ＜0.001 -0.428 ＜0.001 MFI/％ 0.612 ＜0.001 0.390 ＜0.001 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。
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表 4 校正年龄后髋部肌肉脂肪与BMI的相关性
Table 4 Correlation between hip muscle composition and BMI after adjusting for age
项目 男性 女性 r P r P TAA/cm2 0.430 0.001 0.510 ＜0.001 IMAA/cm2 0.491 ＜0.001 0.389 ＜0.001 SAA/cm2 0.389 0.003 0.478 ＜0.001 CSMA/cm2 0.623 ＜0.001 0.295 0.001 MFI/％ 0.114 0.409 0.296 0.001 注：CSMA髋部肌肉横截面积；TAA总脂肪面积；IMAA肌肉间隙内脂肪面积；SAA皮下脂肪面积；MFI肌肉脂肪浸润程度；BMI体质指数。
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