Primary pulmonary epithelial-myoepithelial carcinoma of the lung with recurrent primary breast cancer: clinical case analysis
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摘要:
上皮-肌上皮癌（EMC）是一种罕见的低度恶性唾液腺型肿瘤，大多数发生在腮腺，其次是下颌下腺和小唾液腺，而原发于肺的上皮-肌上皮癌极其罕见，国内外文献多为个案报道，且再发乳腺原发癌的肺上皮-肌上癌目前国内外尚无报道，为提高对该病的认识，现将我院收治的1例患者予以报道。
Abstract:Epithelial-myoepithelial carcinoma (EMC) is a rare low-grade malignant salivary gland-type tumor. It mostly occurs in the parotid gland, followed by the submandibular gland and minor salivary glands. However, primary EMC of the lung is extremely rare, and has been reported in mostly case reports of national and international origin. Currently, there is no report of pulmonary EMC with recurrent primary breast cancer. To improve the awareness of this disease, we here report one such case of a patient admitted to our hospital.
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Keywords:
- Tomography /
- X-ray computed /
- diagnosis /
- lung neoplasms /
- epithelial-myoepithelial carcinoma /
- breast cancer
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肺原发性唾液腺型肿瘤极少见，占肺原发恶性肿瘤的0.1% ~ 0.2%[1]，其中以黏液表皮样癌和腺样囊腺癌最常见，而上皮-肌上皮癌十分罕见，国内外少有报道，其他部位再发原发肿瘤者更罕见。本例的中年女性患者，在我院行纤维支气管镜示右上叶前段支气管新生物，行右上肺癌根治性切除术，术后病理检查示上皮-肌上皮癌，术后定期随诊复查中发现左侧乳腺多发结节灶，最终术后病理检查示左侧乳腺浸润性导管癌。为提高对肺原发性上皮-肌上皮癌的认识，本文结合相关文献回顾性分析其临床表现、病理特点、影像学表现及鉴别诊断。
1. 病历资料
1.1 临床资料与实验室检查
患者，女性，58岁，因“反复活动后气促1年余”就诊，患者自诉1年前反复活动后气促，伴有咽喉异物感，间断咳嗽，无咳痰、咯血、胸痛、发热、盗汗等其他症状，未予以重视。于2020年6月25日来院呼吸与重症医学科就诊，胸部CT提示：右肺上叶占位。门诊行纤维支气管镜检查示：右上叶前段支气管新生物，考虑肿瘤性病变，未进一步治疗及处理，1周后再次来院要求治疗。既往有高血压病3级（极高危）、脑梗塞病史，无吸烟史。查体：体温36.6℃，脉搏80次/分，呼吸22次/分，血压128/78 mmHg，右肺呼吸稍弱，双肺未闻及干湿啰音，余无明显阳性体征。
血气分析正常。肿瘤标志物：细胞角蛋白19片段3.33 ng/L升高，癌胚抗原、神经元特异性烯醇化酶未见明显异常。支气管舒张试验阴性。肺功能：小气道呼气阻力增加，肺弥散量正常范围。
1.2 胸部CT表现
胸部CT表现（图1）显示，右肺上叶前段近纵隔区不规则团片状影，大小约5.5 cm×2.2 cm×2.8 cm，边界清楚，边缘欠光整，可见浅分叶状改变，周围见少许条索状影，邻近胸膜增厚，右肺上叶前段支气管截断。纵隔窗显示病灶呈等密度影，CT值约32 HU，其内见散在斑点状高密度影。增强扫描动脉期病灶中度强化，CT值约54 HU，强化欠均匀，其内见强化的血管影，静脉期渐进式强化，CT值约74 HU。纵隔内未见肿大淋巴结。
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图 1 胸部MSCT表现注：（a）胸部CT平扫肺窗；（b）纵隔窗；（c）CT增强扫描动脉期；（d）CT增强扫描静脉期；（e）冠状位；（f）矢状位（黑箭）示支气管截断。Figure 1. Findings on CT1.3 病理检查
支气管活检示：（右上叶前段）唾液腺型肿瘤（低度恶性），结合免疫组化不排除腺样囊腺癌，建议待手术后标本详细分型、分类；免疫组化显示细胞角蛋白（cytokeratin，CK，+）、CK7（+）、甲状腺转录因子 1（thyriod transcription factor-1,TTF-1，−）、胃酶样天冬氨酸蛋白酶A（NapsinA，−）、CK20（−）、CK5/6（肌上皮+）、P40（肌上皮+）、CD117（+）、Calponin（肌上皮+），Ki-67阳性细胞数约5%。支气管刷片查见轻-中度核异质细胞。灌洗液液基涂片未发现恶性肿瘤细胞。
1.4 治疗
患者在呼吸内科对症治疗后转入我院心胸外科，经完善相关术前检查，在全麻下行右上肺癌根治术，术中探查见肿瘤位于右肺上叶，大小约2 cm×3 cm×5 cm，质较硬，无明显外侵。手术切除右肺上叶及肿块。清扫右肺下韧带、右肺门、叶间、叶支气管旁、隆突下、右上纵隔淋巴结。
手术后病理检查（图2）显示，右肺上叶唾液腺肿瘤，符合上皮-肌上皮癌（低度恶性），肿块最大径2 cm。免疫组化显示，CK（+）、CK7（+）、CK5/6（+）、P63（部分+）、平滑肌肌动蛋白（SMA，+）、Calponin（部分+）、S-100（部分+）、CD117（灶+）、NapsinA（−）、TTF-1（−）、甲状腺球蛋白（TG，−）、雌激素受体（ER，−）、雌激素蛋白激酶（PR，−）、GCDFP-15（−）、GATA-3（−）、Ki-67阳性细胞数约5%；手术支气管残端切缘未见癌组织；淋巴结未见癌转移。
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图 2 肺上皮-肌上皮癌病理图像注：（a）（HE×40）肿瘤边界较清，以双层导管样结构为主，内层为单层立方细胞或柱状细胞，胞浆嗜酸性，细胞核圆形或卵圆形，外层细胞单层或多层，胞浆透明，泡状核，呈偏位，部分导管明显扩张，管腔内见红染均质物，间质为玻璃样物质；（b）（HE×40）部分区域细胞呈实性排列，其内见少许导管结构；（c）（HE×40)局灶见囊性变区及乳头状结构；（d）免疫组化CK7（内衬细胞+）；（e）免疫组化SMA（外层细胞+）。Figure 2. Pathological images of the pulmonary epithelial-myoepithelial carcinoma1.5 随访
患者术后定期至我院随诊复查，8个月后来院复查胸部CT（图3）示左乳多发结节灶，左侧腋窝淋巴结增多、增大，考虑乳腺原发性肿瘤，腋窝转移性淋巴结可能，建议进一步检查。遂行左侧乳腺肿瘤改良根治术。术后病理诊断（图4）为左侧乳腺，为浸润性导管癌III级，部分为高级别导管内癌成分（占5%）（3灶，直径分别为2 cm、1 cm、1.5 cm），脉管内见癌栓。免疫组化示ER（3+，90%）、PR（1+，20%）、C-erbB-2（3+，95%），表皮钙粘蛋白（E-cad，+），CK5/6（−），P63（−），P53（野生型，50%），ki-67阳性细胞数30%。基底部脂肪见癌组织，乳头、皮肤未见癌组织。左侧腋窝淋巴结（4/9）见癌转移，转移最大径约1.8 cm。术后根据患者情况予以了化疗、放疗、内分泌治疗以及靶向治疗。乳腺肿瘤术后随诊3年近期复查胸部CT平扫（图5）示肺部及左侧乳腺均未见明显异常结节及肿块。
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图 3 胸部MSCT表现注：（a）胸部CT平扫肺窗；（b）（c）纵隔窗。左侧乳腺多发等密度结节灶，结节边缘不光整，可见毛刺样改变，邻近乳腺皮肤牵拉、凹陷，左侧腋窝淋巴结增多、增大（白箭）。Figure 3. Findings on CT![]()
图 4 乳腺浸润性导管癌病理图像注：（a）（HE×40）肿瘤细胞体积较大，异型性明显，胞质较丰富，略呈嗜酸性，可见明显核仁，呈实性片状、巢团状、条索状分布，浸润性生长；（b）（HE×400）核分裂象易见，约18个/10 HPF；（c）（HE×40）高级别导管内癌成分，脉管内见癌栓。Figure 4. Pathological images of invasive ductal carcinoma of the breast![]()
图 5 胸部CT复查图像注：（a）胸部CT平扫肺窗；（b）纵隔窗。右肺中叶及左侧乳腺呈术后改变，术区未见明显异常结节及肿块。Figure 5. Chest CT scans at re-examination2. 讨论
1972 年，Donath等[2]首次在唾液腺中发现由上皮细胞及肌上皮细胞分化而来的低度恶性肿瘤，并将其命名为上皮-肌上皮癌。该肿瘤多发生于头颈部的唾液腺组织，偶见发生于鼻腔[3]、鼻窦[4]、胸腺[5]、乳腺[6]、气管及肺（支气管）等部位，而原发于肺的上皮-肌上皮癌极其罕见。2021年版WHO肺肿瘤分类[7]中列出的唾液腺型肿瘤包括腺样囊性癌、黏液表皮样癌、上皮-肌上皮癌、多形性腺瘤、玻璃样透明细胞癌、肌上皮瘤和肌上皮癌，较常见的类型为黏液表皮样癌和腺样囊性癌，其次是上皮-肌上皮癌。肺上皮-肌上皮癌的病因及发病机制尚未明确，以中年人居多，无明显性别差异[8]，与吸烟无关。临床表现缺乏特异性，常见症状为咳嗽、咳痰、痰中带血及呼吸困难等。
2.1 CT表现
多层螺旋CT是诊断肺原发唾液腺型肿瘤最常见和最基本的影像学检查方法。该类肿瘤多起源于气管、支气管黏膜下腺体[9]，由于气道黏膜下腺体主要分布在3级以上支气管（叶、段支气管及主支气管），故肿瘤多表现为中央型，本病例肿瘤即起源于右肺上叶前段支气管，但也有少数发生于外周肺组织，推测肿瘤可能起源于原始干细胞[10]。关于肺上皮-肌上皮的影像表现在既往文献中仅少数个案报道中有具体描述。徐霞等[11]报道了1例周围型肺上皮-肌上皮癌，CT表现右肺下叶外基底段结节状密度增高影，边界清，分叶状，密度均匀，增强后病灶内轻度强化，病灶边缘可见强化。李呈芬等[12]报道了1例支气管上皮-肌上皮癌，CT表现为左肺门软组织肿块伴左肺上叶阻塞性肺不张，左肺门及纵隔部分淋巴结转移，并侵犯左肺动脉可能，肿块与肺不张组织分界不清。刘灶松等[13]报道的1例肺上皮-肌上皮癌CT表现为右下肺不规则软组织肿块，呈浅分叶状，边缘见多发点状钙化灶，增强呈不均匀强化，内见多条强化血管。本文中病例的影像学表现与刘灶松等报道的肿瘤CT表现相似，具有一定特征性，即病灶内有斑点状钙化，增强内见强化血管影，呈渐进式不均匀强化，但无特异性，还有待搜集更多病例资料以及结合病理综合分析。随诊复查发现左侧乳腺多发结节，乳腺结节边缘不光整，可见毛刺样改变，且邻近乳腺皮肤牵拉、凹陷，并左侧腋窝淋巴结增多、肿大，符合乳腺原发肿瘤表现。
2.2 诊断与鉴别诊断
原发性肺上皮-肌上皮癌的确诊最终依赖于病理检查（细胞形态学特征和免疫组化）。上皮细胞及肌上皮细胞形成管样结构是其典型的病理表现。免疫组化显示，内层上皮细胞细胞角蛋白染色阳性，外层肌上皮细胞平滑肌肌动蛋白、S-100 染色阳性[14]。
需与以下几类疾病鉴别。（1）肺内转移瘤：具有原发肿瘤的既往史或影像学检查发现原发灶，肺内转移瘤常表现为肺内多发结节灶，且肺内结节与气管、支气管无明确关系，本文中患者颅脑影像学检查未发现头颈部唾液腺有异常改变。（2）肺鳞癌、肺腺癌：肺鳞癌老年男性多发，与吸烟相关，多以中央型肺癌为主要表现，早期即可引起支气管狭窄，出现阻塞性肺不张或阻塞性肺炎，易出现纵隔及肺门淋巴结肿大。肺腺癌多数起源于较小的支气管，表现为周围型肺癌，可有空泡征、支气管征、毛刺征、分叶征、血管集束征、胸膜凹陷征等影像表现，病理学检查肺泡上皮标志物TTF1、Napsin A 阳性。（3）肺内其他类型唾液腺型肿瘤：腺样囊性癌[15]CT 多表现为沿气道管壁分布的软组织肿块，管壁增厚，肿瘤的上下径一般大于横径，很少钙化，病理上由导管上皮与肌上皮细胞呈筛状、小管状和腺样排列，周围有丰富的黏液样和透明变性样基质。黏液表皮样癌多表现为气管内肿物，可伴斑点或颗粒状钙化[16]，增强中度到明显强化，组织学上黏液表皮样癌由黏液细胞、鳞状细胞及中间型细胞构成，黏液细胞呈黏液染色阳性，可表达 p63 和 CK5/6，但肌上皮标记阴性[11]。
有右肺内肿瘤术后病史，随访中发现左乳及左侧腋窝结节，还需与肺内肿瘤术后乳腺及腋窝淋巴结转移性肿瘤相鉴别。原发性肺上皮-肌上皮癌是一种低度恶性肿瘤，术后病理Ki-67阳性细胞数约5%，术后转移的几率相对较低，且转移性淋巴结多较光滑，因此本病例随访CT首先考虑乳腺原发肿瘤，当然在临床中的确也应该考虑到转移性肿瘤的可能性。
2.3 治疗与预后
目前的治疗方法以手术切除为主，大多数报道的病例都采用了肺叶切除术，放化疗的使用主要取决于患者的身体状况、肿瘤大小、阳性切缘率和淋巴结转移情况等，治疗效果尚不明确。有报道[8]发现上皮-肌上皮癌存在HRAS基因突变，分子靶向治疗可能对该肿瘤具有潜在效果，还有待进一步研究。
文献中多数病例Ki-67指数小于10%，说明肿瘤细胞增殖活性较低，符合低级别恶性肿瘤。研究表明肿瘤大小、边界、有丝分裂活性和肌上皮成分[17]可能是影响其预后的因素。虽然肺上皮-肌上皮癌是一种惰性肿瘤，部分病例有复发转移的风险，相关文献报道的转移部位包括肺门和隆突下淋巴结、颅骨、左下肢骨、支气管、双肺和胸壁[18]等，故临床医师需要重视，必须嘱患者定期随访及复查。
2.4 小结
肺原发性上皮-肌上皮癌是一种罕见的低度恶性肿瘤，其临床表现及实验室检查缺乏特异性，影像学表现有一定特点、但不特异，术前诊断困难，确诊需要病理检查，治疗以手术彻底切除为主，预后大多良好。本例患者因合并原发性乳腺癌，术后予以了化疗、放疗、内分泌治疗以及靶向治疗，目前已随访3年余，未见复发及转移。
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图 1 胸部MSCT表现
注：（a）胸部CT平扫肺窗；（b）纵隔窗；（c）CT增强扫描动脉期；（d）CT增强扫描静脉期；（e）冠状位；（f）矢状位（黑箭）示支气管截断。
Figure 1. Findings on CT
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图 2 肺上皮-肌上皮癌病理图像
注：（a）（HE×40）肿瘤边界较清，以双层导管样结构为主，内层为单层立方细胞或柱状细胞，胞浆嗜酸性，细胞核圆形或卵圆形，外层细胞单层或多层，胞浆透明，泡状核，呈偏位，部分导管明显扩张，管腔内见红染均质物，间质为玻璃样物质；（b）（HE×40）部分区域细胞呈实性排列，其内见少许导管结构；（c）（HE×40)局灶见囊性变区及乳头状结构；（d）免疫组化CK7（内衬细胞+）；（e）免疫组化SMA（外层细胞+）。
Figure 2. Pathological images of the pulmonary epithelial-myoepithelial carcinoma
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图 3 胸部MSCT表现
注：（a）胸部CT平扫肺窗；（b）（c）纵隔窗。左侧乳腺多发等密度结节灶，结节边缘不光整，可见毛刺样改变，邻近乳腺皮肤牵拉、凹陷，左侧腋窝淋巴结增多、增大（白箭）。
Figure 3. Findings on CT
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图 4 乳腺浸润性导管癌病理图像
注：（a）（HE×40）肿瘤细胞体积较大，异型性明显，胞质较丰富，略呈嗜酸性，可见明显核仁，呈实性片状、巢团状、条索状分布，浸润性生长；（b）（HE×400）核分裂象易见，约18个/10 HPF；（c）（HE×40）高级别导管内癌成分，脉管内见癌栓。
Figure 4. Pathological images of invasive ductal carcinoma of the breast
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