Evaluation of WHO/ISUP Pathological Grading of Clear Cell Renal Cell Carcinoma by CT-based Extracellular Volume Fraction
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摘要:
目的：探讨基于CT的细胞外容积分数（ECV）术前评价透明细胞肾细胞癌（ccRCC）WHO/ISUP病理分级的价值。方法：回顾性收集我院收治经手术后病理组织学证实的67例ccRCC患者，患者术前均行腹部CT平扫+三期增强扫描，根据WHO/ISUP分级，将Ⅰ、Ⅱ级纳为低级别组（48例），Ⅲ、Ⅳ级纳为高级别组（19 例）。采集两组患者的一般临床资料，测量计算定量参数，包括延迟期主动脉净增值（∆HUAorta）、延迟期肿瘤净增值（∆HUtumor）及ECV，并进行对比分析，通过绘制ROC曲线评价ECV 对ccRCC病理分级的诊断效能。结果：低级别组ccRCC的∆HUtumor及ECV均高于高级别组。ROC曲线显示，ECV评价WHO/ISUP低级别ccRCC的效能（AUC：0.834）高于∆HUtumor（AUC：0.725）。结论：基于CT的ECV术前评价ccRCC的病理分级具有一定的价值。
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关键词:
- 计算机断层扫描 /
- 细胞外容积分数 /
- 透明细胞肾细胞癌 /
- WHO/ISUP分级
Abstract:Objective: To investigate the value of computed tomography-based extracellular volume fraction (ECV) for preoperative evaluation of WHO/ISUP pathologic grading of clear cell renal cell carcinoma (ccRCC). Methods: Seventy-two patients with ccRCC who underwent postoperative histological confirmation were retrospectively enrolled. All patients underwent preoperative CT scanning of the abdomen and three-phase enhancement scanning according to the WHO/ISUP grading. Grades I and II were categorized as the low-grade group (48 patients) and grades III and IV were categorized as the high-grade group (19 patients). General clinical data of the two groups were collected, and quantitative parameters, including delayed aortic net value added (∆HUAorta ), delayed tumor net value added (∆HUtumor)and ECV, were measured and compared, and the diagnostic efficacy of ECV in the pathological grading of ccRCC was evaluated by plotting the ROC curve. Results: The ∆HUtumor and ECV of ccRCC in low-grade group were significantly higher than those in high-grade group (P<0.05). The ROC curves demonstrated that the efficiency of ECV in evaluating WHO/ISUP low-grade ccRCC (AUC: 0.834) was higher than that of ∆HUtumor(AUC:0.725). Conclusion: CT-based ECV is valuable for the preoperative evaluation of ccRCC pathological grade.
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肺癌（lung cancer，LC）是我国发病率及死亡率最高的恶性肿瘤[1]，其中非小细胞肺癌（non small cell lung cancer，NSCLC）具有很高的死亡率，是最常见的组织学类型，占肺癌的85%，肺鳞癌（lung squamous cell carcinoma，LSCC）占NSCLC的30%[2-3]，新近文献报道周围型肺鳞癌（peripheral lung squamous cell carcinoma，PLSCC）的发病率正在上升，已经超过了LSCC的50%。肺鳞癌在分化程度上可分为高分化、中分化和低分化，低分化肺鳞癌3年生存率低、预后差[4]。目前仅有少数的文献报道了PLSCC的临床、病理特征和预后因素以及CT征象[5]。故此次研究主要想通过对不同分化程度的PLSCC的MSCT影像学征象进行分析，找寻MSCT征象及PLSCC分化程度之间的相关性，本研究旨在探讨通过MSCT征象术前评价PLSCC病理分化程度的价值。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
回顾性收集2020年1月至2023年11月期间在黄山市人民医院经术后病理证实的75例PLSCC患者，男性67例，女性8例，年龄51~89岁，平均（75.0±7.8）岁，共76枚病灶，高分化2枚，中分化53枚，低分化21枚，将其分为高中分化组（n=55），低分化组（n=21）。
纳入标准：①术前1个月内接受胸部CT检查；②术后病理明确为肺鳞癌；③术前未接受肺癌相关治疗；④临床及影像资料完整。排除标准：①合并其他恶性肿瘤；②胸部CT检查与手术时间间隔＞1个月；③MSCT图像质量不符合诊断要求；肿块最大径＜1 cm。本研究经医院伦理委员会批准（2024-C-012），检查前患者知情同意。
1.2 胸部MSCT检查
全部患者均行胸部MSCT检查，扫描设备包括：SIMENS SOMATOM Definition AS+ 64排128层4 D螺旋CT、联影uCT 780 80排160层螺旋CT，扫描参数：管电压120 kV，管电流50~250 mA，层厚5 mm，螺距1.087~1.375，采用高压注射器经肘静脉碘佛醇造影剂100 mL，浓度为320 mg/mL，流速为2.5~3 mL/s，延迟时间30 s。
1.3 图像分析
由1名高年资主治和1名主任医师，在不知病理分化结果的情况下独立进行阅片，对MSCT影像征象进行分析，包括肿瘤大小（测量轴位相上病灶最大层面的最大径）、形态（球形或不规则形）、发病位置、分叶征、充气支气管征（病灶内管状或分支状低密度影，去除位于病灶边缘的、可能为阻塞性肺实变或不张所致的充气支气管影）、毛刺征、空泡征、空洞、钙化、血管集束征、胸膜凹陷征、支气管爬行征、支气管截断征、纵膈淋巴结肿大（淋巴结短径大于1 cm）、转移（包括胸膜侵犯、胸壁受累、肺内及肺外转移）等。若两名医师对影像征象的评估有异议，经讨论协商一致后统一结果。
1.4 病理学分析
参照2015年版WHO肺肿瘤组织学分型标准[6]对病灶进行分类。
1.5 统计学处理
统计学分析采用SPSS 29.0统计软件，对肺癌的MSCT表现与病理分级对比分析。两组征象间的差异运用卡方检验，征象数值为0或期望频数＜5时使用 Fisher精确检验进行比较，以P＜0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
经病理证实的76枚病灶中，高中分化组55枚，低分化组21枚。与低分化组PLSCC相比，高中分化组PLSCC病灶更大（高中分化组中病灶最大径1.40~11.20 cm，平均（5.33±2.23）cm，低分化组病灶最大径1.90~6.20 cm，平均约（3.49±1.21）cm，且高中分化组中病灶＞5 cm者26枚，占47.3%，低分化组中病灶＞5 cm者2枚，占9.5%）；高中分化组PLSCC病灶内充气支气管征更多见，分叶征相对少见。组间余MSCT征象差异均无统计学意义（表1）。
表 1 PLSCC高中分化与低分化组MSCT征象对比分析Table 1. Comparative analysis of MSCT features between high differentiation and low differentiation groups with PLSCC [n(%)]分化程度 分组 统计检验 高中分化组 低分化组 $\chi^2 $ P 病灶位置 右肺上叶 13（23.6） 7（33.3） − 0.834 右肺中叶 2（3.6） 0（0.0） 右肺下叶 16（29.1） 6（28.6） 左肺上叶 13（23.6） 3（14.3） 左肺下叶 11（20.0） 5（23.8） 病灶最大径/cm ≤3 5（9.1） 9（42.9） − 0 ＞3≤5 24（43.6） 10（47.6） ＞5≤7 15（27.3） 2（9.5） ＞7 11（20.0） 0（0.0） 形状 球形 37（67.3） 18（85.7） 2.585 0.108 不规则形 18（32.7） 3（14.3） CT直接征象 分叶征 38（69.1） 21（100） 6.676 0.01 毛刺征 39（70.9） 14（66.7） 0.13 0.783 空泡征 21（38.2） 5（23.8） 1.395 0.238 空洞 11（20.0） 1（4.8） 1.632 0.201 钙化 5（9.1） 1（4.8） 0.023 0.881 充气支气管征 13（23.6） 0（0） 4.437 0.035 血管集束征 44（80.0） 17（81.0） 0 1 胸膜凹陷征 26（47.3） 9（42.9） 0.119 0.73 支气管爬行征 33（60.0） 15（71.4） 0.853 0.356 支气管截断征 47（85.5） 15（71.43） 1.989 0.158 病灶周围含气囊腔 10（18.2） 5（23.8） 0.304 0.581 CT伴随征象 阻塞性肺炎 39（70.9） 13（61.9） 0.57 0.45 纵隔淋巴结肿大 30（54.6） 9（42.9） 0.831 0.362 胸腔积液 7（12.7） 2（9.5） 0.02 1 转移 17（30.9） 5（23.8） 0.372 0.542 肺气肿 23（41.8） 8（38.1） 0.087 0.768 ![]()
图 1 中分化肺鳞状细胞癌MSCT及病理注：（a）~（d）示左肺下叶团块影，病灶最大径约5.3 cm，平扫测量病灶实性部分CT值为36 HU，病灶内可见充气支气管征、液化坏死及空洞，病灶边缘未见分叶，周围伴阻塞性炎症及实变，增强显示病灶不均匀强化，测量CT值为91 HU，（e）~（g）病理图片显示肿瘤组织呈不规则巢团状于支气管黏膜内浸润性生长，细胞胞质丰富，核分裂象较多见，P40示肿瘤细胞核+，CK5/6示细胞胞质+，诊断为中分化鳞状细胞癌。Figure 1. MSCT and pathology of moderately differentiated squamous cell carcinoma of the lung![]()
图 2 低分化鳞状细胞癌MSCT及病理注：（a）~（c）左肺上叶可见软组织团块影，长径约3.3 cm，病灶边缘见分叶征象，未见充气支气管征，病理图片显示肿瘤组织呈巢片状生长，细胞排列紊乱，肿瘤细胞质丰富，核增大，核形不规则，诊断为低分化鳞状细胞癌。Figure 2. MSCT and pathology of poorly differentiated squamous cell carcinoma of the lung3. 讨论
PLSCC的预后和病灶的分化程度密切相关，临床相关的治疗方案也会有所不同。故而，早期预判PLSCC的分化程度对临床选择治疗方案和判断预后有重要意义。
此次研究的75例患者中男性67例，女性8例，男性患者占比89.3%，男性患者比例明显高于女性，年龄为51-89岁，平均年龄为75±7.8岁，老年男性患者多见，与任丽娜等[7]研究相符。
本研究中，我们尝试通过对比分析不同病理分化程度的PLSCC的MSCT影像征象，发现PLSCC肿瘤大小、分叶征及充气支气管征与病理分化程度之间存在一定相关性。高-中分化组病灶最大径明显比低分化组大，赵杰等[8]研究中也指出高/中分化病灶浸润范围比低分化大，与本研究一致，可能与高-中分化PLSCC的恶性程度相对较低，侵袭性相对较弱，生长速度相对缓慢，症状更为隐匿，出现较迟，病人就诊及发现病灶也相对晚，病灶生长时间较长有关。肿瘤的分叶征是由于病灶不同部位生长速度有所差异，并且受到周围结构阻碍所引起[9]，本研究中低分化组肿瘤分叶征出现比率较高-中分化组高，与低分化组肿瘤恶性度及异质性更高，侵袭性更强，生长速度更快有关，分叶征象越明显，提示恶性征象越明显，这一结果与王欢欢等[10]及曾庆国[11]的研究相符。空泡征及充气支气管征是因癌细胞沿肺泡壁及肺泡间隔生长，细胞未侵犯肺泡和细支气管，使得它们中间存在一定含气间隙[12]，王欢欢等研究中指出空泡征和充气支气管征可作为病灶向恶性发展的重要依据，本研究中充气支气管征的出现在两组间的差异存在统计学意义，但是结果却表明高-中分化组内充气支气管征出现的比率高于低分化组，与王欢欢等研究不相符，但林吉征等[13]研究中确提到有充气支气管征的周围型肺癌具有相对较低的恶性生物学行为，研究结果不一致，可能与样本量不足、单中心研究有关。
肺鳞状细胞癌起源于支气管黏膜，主要特点是癌细胞沿着支气管以原位癌的方式在上皮内生长、蔓延[14]，病灶内由角化珠、癌巢、细胞间桥组成，结构紧密，肿瘤细胞多，而且鳞癌倾向于团块状生长，更易阻塞对应支气管，出现阻塞性改变（包括阻塞性肺气肿、阻塞性肺炎及肺不张）[15-17]。此次研究中，病灶周围阻塞性炎症及支气管截断征在高-中分化组和低分化组间无统计学意义，考虑与上述原因有关。王慧莹等[18]研究中指出PLSCC受累的支气管较细小，远端分支少，所以阻塞性改变很少见，与本研究不符。本研究中阻塞性肺炎在两组中发生率均较高，可能与王慧莹等的研究中选择的样本均为小病灶（最大径＜3 cm），而本研究选择的样本病灶最大径＜3 cm者占比（仅占16%）较少有关。
本研究中两组间病灶出现毛刺征、血管集束征的比率无明显差异，且占比均较高，无统计学意义，与张唐世等[19]研究中指出的边缘毛刺、空洞空泡征及胸膜牵拉凹陷、血管聚集征在肺鳞癌中比较常见相符。此次研究中空洞征虽然无统计学意义，但从发生率可以看出，高-中分化组较低分化组更高，且更易在大病灶中出现，可能与高-中分化组病灶生长周期长，病灶血供差，更易坏死，坏死物经支气管排除后形成空洞有关。
本研究为回顾性研究，研究方法的设计及实施中有一定偏倚，而且此次研究虽然纳入了75例病例，但病理分化中以中分化为主，高分化仅有2例，低分化占比亦较小，故存在不足以反映出不同分化程度PLSCC的MSCT特征的可能，所以，我们还需要更多的样本量及高质量研究逐步验证此次研究成果。
综上所述，此次回顾性研究分析了75例不同病理分化程度PLSCC的MSCT影像征象，认为PLSCC的MSCT影像征象中肿瘤大小、分叶征、充气支气管征等与其病理分化程度具有一定的相关性，在术前预测PLSCC的病理分化程度中有一定的价值，可为临床医生在评估预后及确定医疗方案上提供帮助。
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图 1 高、低级别ccRCC患者的CT图像及定量参数测算值
注：a-b图为WHO/ISUPⅡ级ccRCC的平扫及延迟期CT图像，测量计算所得∆HUAorta 为110.3 HU，∆HUtumor为125.8 HU，ECV为74.13%；c-d图为WHO/ISUP Ⅲ级ccRCC的平扫及延迟期CT图像，测量计算所得∆HUAorta 为66.9 HU，∆HUtumor为44.3 HU， ECV为41.32%。
Figure 1. CT Images and Quantitative Parameters of Patients with high and low grade ccRCC
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图 2 高、低级别ccRCC患者的病理图
注：a图为WHO/ISUPⅡ级ccRCC病理图（HE染色×200）：肿瘤细胞排列稀疏，间质血管丰富，形态规则，肿瘤内伴有纤维化；b图为WHO/ISUP Ⅲ级ccRCC病理图（HE染色×400）示肿瘤细胞排列紧密，间质血管减少，形态不规则，肿瘤内伴有小灶坏死。
Figure 2. Pathology of patients with high- and low-grade ccRCC
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图 3 ∆HUtumor及ECV诊断WHO/ISUP低级别ccRCC的ROC曲线
Figure 3. ROC curve of ∆HUtumor and ECV for diagnosis of WHO/ISUP low-grade ccRCC
表 1 高、低级别ccRCC一般资料对比
Table 1 Comparison of general data of high and low grade ccRCC
病理分级 相关临床表现 性别 年龄（岁） HCT（%） 有 无 男 女 低级别(n=53) 12 36 18 30 58.50（51.00，71.75） 36.38±4.71 高级别(n=19) 8 11 11 8 63.00（55.00，71.00） 35.93±6.27 $\chi^2 $/t/Z值 1.902 2.306 −0.787 0.320 P值 0.168 0.129 0.432 0.750 注：将存在腰痛、血尿、腹部包块三联征中任1项归为有相关临床症状；将体检或因其他疾病检查发现肿瘤归为无症状。 
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表 2 高、低级别ccRCC定量参数对比
Table 2 Comparison of quantitative parameters between high- and low-grade ccRCCs
病理分级 ∆HUAorta（HU） ∆HUtumor（HU） ECV（%） 低级别(n=53) 73.35±18.18 64.90（54.18，79.25） 58.94（53.94,64.39） 高级别(n=19) 76.77±16.61 46.70（42.90，65.90） 41.68（40.87,46.92） t/Z值 −0.710 −2.852 −4.243 P值 0.480 0.004 ＜0.001 注：∆HUAorta：延迟期主动脉净增值；∆HUtumor：延迟期肿瘤净增值；ECV：细胞外容积分数。
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表 3 ∆HUtumor及ECV诊断WHO/ISUP低级别ccRCC的效能分析
Table 3 Efficacy of ∆HUtumor and ECV in diagnosing WHO/ISUP low-grade ccRCC
指标 AUC（95%CI） 灵敏度/% 特异度/% 诊断阈值 P值 ∆HUtumor（HU） 0.725（0.575~0.875） 85.42 63.16 49.70 0.004 ECV（%） 0.834（0.700~0.968） 91.67 73.68 44.33 0.000 注：∆HUAorta：延迟期主动脉净增值；∆HUtumor：延迟期肿瘤净增值；ECV：细胞外容积分数。
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