Application of CT in the Prognostic Analysis of Ureteral Carcinoma
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摘要: 目的：探讨CT在输尿管癌预后分析中的应用价值。方法：收集2014年1月至2016年12月收治的101例行根治性肾输尿管切除术治疗的输尿管癌患者的CT及病例资料，进行Cox回归分析。结果：通过Cox单因素分析，发现CT征象中影响输尿管癌患者生存率的单一危险因素是患者多发病灶、坏死囊变、最大径≥3 cm、瘤周脂肪浸润及浸润深度、邻近器官组织侵犯、淋巴结转移；CT征象中影响输尿管癌患者长期生存率的多危险因素是肿瘤瘤周脂肪浸润及浸润深度、临近器官组织侵犯、淋巴结转移、肿瘤坏死囊变、多发病灶。结论：CT征像中，肿瘤瘤周脂肪浸润及浸润深度、临近器官组织侵犯、淋巴结转移、肿瘤坏死囊变、多发病灶是影响输尿管癌患者生存的危险因素，CT在输尿管癌预后分析中具有较大的应用价值。Abstract: Objective: To discuss the application value of CT in the prognostic analysis of ureteral carcinoma. Methods: The CT and medical records of 101 patients with ureteral carcinoma who underwent radical nephroureterectomy from January 2014 to December 2016 were collected and analyzed, and then the Cox regression method was performed. Results: Cox uni-variate analysis revealled that the single risk factors affecting the survival rate of patients with ureteral cancer in CT signs included multiple lesions, necrotic cystic change, maximum diameter ≥3 cm, peritumoral fat infiltration and depth of infiltration, invasion of adjacent organs and tissues, and lymph node metastasis. Cox multi-variate analysis,revealled that the multiple risk factors affecting the long-term survival rate of patients with ureteral cancer in CT signs included peritumoral fat infiltration and depth of infiltration, invasion of adjacent organs and tissues, lymph node metastasis, tumor necrosis and cyst, and multiple lesions. Conclusion: In CT signs, peritumoral fat infiltration and depth of infiltration, invasion of adjacent organs and tissues, lymph node metastasis, tumor necrosis and cystic degeneration and multiple lesions are the main risk factors affecting the survival of patients with ureteral cancer. CT holds great application value in the prognostic analysis of primary ureteral cancer.
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Keywords:
- CT /
- ureteral carcinoma /
- risk factors
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输尿管癌（ureteral carcinoma）属于上尿路上皮癌（upper tract urothelial carcinoma，UTUC），是一种泌尿系统恶性肿瘤，术后复发率及死亡率高。UTUC起源于尿路上皮，位于肾盏、肾盂或输尿管 [1]；大多数UTUC（75％）位于肾盂和肾盏，其余25％ 位于输尿管[2]。输尿管癌中有60％ 的患者在确诊时已经是浸润性癌[3]，输尿管癌比肾盂癌预后更差[4]。目前认为肿瘤分期和分级以及淋巴结状态是预测UTUC治疗后肿瘤结局的最强预后因素[5]。此研究是将输尿管癌和肾盂癌放在一起来共同研究的结果，而输尿管癌和肾盂癌虽然病理组织学上均为尿路上皮癌，但是在临床上也有一定的异质性，目前单独研究输尿管癌的预后风险因素尚不多。癌症特异性死亡率（cancer specific mortality，CSM）和术后继发膀胱肿瘤是影响UTUC患者术后预后的主要指标[6]。
现有预后研究多数集中在临床及病理相关因素上，影像学在UTUC尤其是输尿管癌预后中的应用研究很少。为此，本研究旨在通过对CT在输尿管癌患者预后分析中的应用进行系统的回顾性研究，以期从影像医学方面为输尿管癌患者的预后提供更全面、科学的依据。
1. 材料和方法
1.1 一般资料
纳入四川大学华西医院泌尿外科从2014年1月至2016年12月收治的行肾输尿管切除术确诊的输尿管癌患者101例并获得随访，其中移形细胞癌93例，鳞状细胞癌5例、腺癌3例。
1.2 检查方法
所有病例均采用Siemens Somatom Definition Flash扫描仪行CT泌尿道成像（CTU）。检查前禁食4 h。扫描参数：管电压120 kV，管电流200 mA，层厚3 mm。对比剂采用碘佛醇（含碘320 mg/mL），经肘静脉团注，剂量1.5 mL/kg，流率3.0 mL/s。于注射对比剂后20～30 s、60～70 s和20～30 min分别行动脉期、静脉期及泌尿道排泄期扫描。数据后处理采1 mm薄层重建及三维重组。
1.3 统计学分组
收集住院病历记录患者的性别、年龄等基础信息，根据CT影像学资料将肿瘤部位统计为输尿管腹部与盆部-壁内部两组；根据病灶单发或多发将肿瘤分为单发病灶组和多发病灶组；根据CT增强扫描判断肿块有无坏死囊变，将病例分为无坏死囊变组及有坏死囊变组（图1）；根据肿瘤最大径＜3 cm或≥3 cm 将肿瘤大小分为两组。我们将肿瘤分为明显强化与轻-中度强化组。根据肿瘤周围脂肪是否模糊密度增高或合并条索影判断是否有瘤周脂肪浸润（图2），同时测出瘤周脂肪浸润的最大深度。
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图 1 男，71岁，CT增强扫描横断位输尿管癌坏死囊变（☆）Figure 1. Male, 71 years old, necrosis and cystic change of ureteral carcinoma (☆) in transverse position on enhanced CT scan![]()
图 2 男，63岁，CT增强扫描横断位输尿管癌瘤周脂肪浸润（☆，输尿管癌；→瘤周脂肪浸润）Figure 2. Male, 63 years old, fat infiltration around ureteral carcinoma (☆, ureteral carcinoma; → fat infiltration around ureteral carcinoma) in transverse position on enhanced CT scan本研究依据增强CT扫描图像上肿瘤与邻近器官组织解剖界限分界不清认为是侵犯（图3），主要包括侵犯腰大肌、血管等，不包括输尿管上方的肾盂及下方的膀胱。在这项研究中，淋巴结转移阳性是由CT检查提示淋巴结转移（图4），然后进行淋巴结清扫术，并经术后病理证实。如果影像学检查中没有淋巴结肿大，则在手术过程中将不进行淋巴结清扫术，并按淋巴结转移为阴性进行统计。远处转移主要根据增强CT扫描判断，主要观察肝脏、肺部、肠道等，不包括肾脏。
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图 3 女，61岁，CT增强扫描横断位输尿管癌浸润邻近组织器官（☆,输尿管癌；→腰大肌）Figure 3. Female, 61 years old, ureteral carcinoma infiltrating adjacent tissues and organs (☆, ureteral carcinoma; → psoas major muscle) in transverse position on enhanced CT scan![]()
图 4 女，49岁，CT增强扫描横断位输尿管癌淋巴结转移（☆，淋巴结肿大）Figure 4. Female, 49 years old, lymph node metastasis (☆, lymphadenopathy) of ureteral carcinoma in transverse position on enhanced CT scan1.4 随访
术后出院时，给患者制定随访计划，主要随访内容包括：术后生存情况、疾病进展情况、是否癌症特异性死亡及死亡时间。随访时间截止2019年12月，随访时间区间为3～72月，平均随访时间约为42月。
1.5 统计学分析
根据单因素和多因素生存分析模型，纳入了CT征象中可能的影响因素，并最终选出具有代表性的10个CT征象和2个疾病的基础变量。经过变量编码分配后，将患者的年龄、性别、强化情况等变量逐一输入到计算机并建立数据库。
所有数据均由SPSS 20.0统计软件处理。使用Cox比例风险回归分析各因素与术后癌症特异性死亡率的关系。统计结果显示P<0.05，则认为差异具有统计学意义。
2. 结果
使用Cox比例风险回归分析各因素与术后癌症特异性死亡率的关系。单因素分析结果显示年龄、多发病灶、坏死囊变、最大径≥3 cm、瘤周脂肪浸润及浸润深度、邻近器官组织侵犯、淋巴结转移与患者预后有关。多因素分析结果中，年龄、瘤周脂肪浸润及浸润深度、临近器官组织侵犯、淋巴结转移、肿瘤坏死囊变、多发病灶与输尿管癌患者预后有关（表1）。
表 1 输尿管癌患者预后单、多因素分析Table 1. Univariate and multivariate analysis of prognosis in patients with ureteral cancer变量 单因素分析 多因素分析 数据 P 数据 P 年龄 67.04±10.39 0.0441 67.04±10.39 0.0314 性别 男 53（52.48％） 0.7227 53（52.48％） 0.7527 女 48（47.52％） 48（47.52％） 输尿管部位 腹部 35（34.65％） 0.2690 35（34.65％） 0.5782 盆部-壁内部 66（65.35％） 66（65.35％） 多发病灶 否 68（67.33％） 0.0401 68（67.33％） 0.0048 是 33（32.67％） 33（32.67％） 坏死囊变 无 88（87.13％） 0.0173 88（87.13％） 0.0278 有 13（12.87％） 13（12.87％） 最大径≥3 cm 否 36（35.64％） 0.0454 36（35.64％） 0.0866 是 65（64.36％） 65（64.36％） 强化情况 轻-中度 30（29.70％） 0.7900 30（29.70％） 0.7863 明显 71（70.30％） 71（70.30％） 瘤周脂肪浸润 无 46（45.54％） 0.0129 46（45.54％） 0.0599 有 55（54.46％） 55（54.46％） 瘤周脂肪浸润深度 0.48±0.21 <0.0001 0.48±0.21 0.0021 邻近器官组织侵犯 无 78（77.23％） <0.0001 78（77.23％） 0.0029 有 23（22.77％） 23（22.77％） 淋巴结转移 无 70（69.31％） 0.0015 70（69.31％） 0.0080 有 31（30.69％） 31（30.69％） 远处转移 无 98（97.03％） 0.9983 98（97.03％） 0.9994 有 3（2.97％） 3（2.97％） 3. 讨论
UTUC包括肾盂癌和输尿管癌，在国外占所有尿路上皮癌的4％～10％[7-8]。国内UTUC的发病率与西方国家相比较高[9]，且国内UTUC的发病率正在逐年增加，特别是输尿管癌的发生率增高尤著[10-11]。影响UTUC患者的预后因素一直是国内外医师关注的热点，但是单独针对输尿管癌的预后研究尚不多，在影像方面，国内仅见张秀丽等[12]提出CT“环／线征”提示肿瘤存在不良进展倾向。本研究采用Cox比例风险回归模型分析101例输尿管癌患者的生存和预后因素，其中重点分析影像医学中的CT征象因素。
本研究显示瘤周脂肪浸润及浸润深度与输尿管CSM呈显著性相关，可以作为输尿管癌患者预后的独立危险因素。目前直接用CT征像来研究UTUC预后的论文较少，多数是研究影像学征像与肿瘤分期的相关性，从而间接预测肿瘤预后。当输尿管癌瘤周脂肪浸润为阳性时，说明肿瘤浸润已经超过肌层，肿瘤分期已经≥PT3期，肿瘤预后自然不佳。Favaretto等[13]认为UTUC术前影像学上的瘤周局部浸润是晚期病理分期强而独立的预测因子，而且术前影像学可有效识别淋巴结累及或远处转移，但仅凭其预测原发性肿瘤分期或局部浸润程度有一定局限性。
我们统计分析时发现，瘤周脂肪浸润最大深度>0.48 cm时，肿瘤的预后更差，与<0.48 cm时肿瘤预后有显著差异。我们分析瘤周脂肪浸润最大深度>0.48 cm的输尿管癌患者CT图像，发现大多数病例这时已经合并出现临近组织器官侵犯，肿瘤病理分期已达T4期，预后自然很差，这可能是预后差的原因之一。这一研究结论有待大样本多中心研究进一步深入研究。
本研究显示临近器官组织侵犯与输尿管CSM也呈显著性相关，是可以作为输尿管癌患者预后的另一独立危险因素。CT是目前首选的影像学检查工具，其不仅可以准确判断肿瘤的位置，还能评估肿瘤浸润深度及与周围器官关系[14]，这有利于治疗前的肿瘤分期。有学者[13]指出在影像学上评估局部浸润（即实质肾窦脂肪或输尿管周围）和肾积水的存在，联合在输尿管镜下评估肿瘤分级以预测RNU时的病理分期，达到71％ 的准确性。虽然CT检查（CTU）的敏感性是毫无疑问的，但是在输尿管肿瘤较小时，其积极的预测价值值得进一步评估[15]。
目前将CTU、实验室检查（尿液细胞学检查、生物标记检查）和输尿管镜活检联合起来做上尿路上皮癌尤其是输尿管癌的预后成为研究的方向之一，并且已经有学者尝试推出跨专业预后模型[5]。Favaretto等[13]开发了一种术前多变量模型，可以对UTUC患者进行准确的分期。他们的模型可以根据现成的影像学和输尿管镜参数帮助识别患有PT2+疾病和 NOC-UTUC的患者，他们还证明了影像学和输尿管镜检查变量比单纯输尿管镜检查更准确。但是需要进一步的研究来证明使用这种预后模型来选择患者进行保守治疗或RNU术是否会改善患者预后。
淋巴结转移已被建议作为输尿管癌患者肿瘤学预后的独立预测因素，且淋巴结转移阳性常预示着预后不良，有研究表明淋巴结转移在浸润肌层的 UTUC 患者中的阳性率超过30％[16]。大多数研究者证明淋巴结转移阳性与肿瘤的恶性程度呈正相关，肿瘤的恶性程度越高其发生淋巴结转移的概率就越高，患者CSM也越高，由此可见淋巴结转移阳性是影响上尿路上皮癌患者术后预后的危险因素[17]。
本研究结果也证明，淋巴结转移与输尿管CSM显著性相关，与淋巴结转移阴性的患者比较，淋巴结转移阳性患者的预后明显更差，这与上述观点一致。但本研究提示淋巴结转移的依据是根据CT图像上淋巴结的短径≥1 cm,淋巴结形态改变（如成球形）、异常强化和坏死融合等征像，部分短径<1 cm的淋巴结转移可能被漏掉，此项影响因素有一定的局限性。因核磁共振（MRI）功能成像（如DWI）在发现短径<1 cm淋巴结时较CT有较大的优势，所以在以后的研究中我们可以考虑将MRI一起引入淋巴结转移的评估，希望能够为输尿管癌患者预后研究提供一些新的有价值的参考。
肿瘤坏死囊变已被建议作为输尿管癌患者肿瘤学预后的独立预测指标[18]。Lee等[19]通过大样本回顾性研究分析发现无明显肿瘤坏死的患者预后较伴随肉眼可见肿瘤坏死的患者预后更好，无明显肿瘤坏死的患者术后5年总体生存率（OS）为83.2％，而伴随肉眼可见肿瘤坏死的患者仅为36.7％。在一项涉及1425例接受RNU治疗的患者的大型多中心回顾性研究中，广泛的肿瘤坏死（占肿瘤面积的10％）与RNU术后的疾病复发和生存率显著相关[20]。本研究的结果与上述文献结果高度吻合。CT增强扫描在判断术前肿瘤有无坏死囊变具有重要价值，可以进一步研究CT在输尿管癌患者术前治疗方式选择及预后的价值。
肿瘤多发病灶是指在泌尿道的不同部位中存在两个或多个病理相同的病灶。目前大部分研究表明肿瘤多发病灶是肿瘤复发和肿瘤特异性死亡的独立危险因素，RNU后肿瘤多灶性已显示会影响输尿管癌癌症特异性生存期（CSS）[21]。本研究同样证实肿瘤多灶性是影响CSM的独立危险因素，并且在多危险因素分析时调整性别、年龄、病理分级和分期变量后还显示肿瘤多灶性与输尿管癌患者术后CSM具有显著相关性。
本研究在输尿管癌患者预后分析中发现，在纳入研究的CT征象中，有肿瘤瘤周脂肪浸润及浸润深度、临近器官组织侵犯、淋巴结转移、肿瘤坏死囊变、多发病灶5个征象为影响输尿管癌患者预后的危险因素，由此可见CT在输尿管癌预后分析中具有较大的应用价值。
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图 1 男，71岁，CT增强扫描横断位输尿管癌坏死囊变（☆）
Figure 1. Male, 71 years old, necrosis and cystic change of ureteral carcinoma (☆) in transverse position on enhanced CT scan
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图 2 男，63岁，CT增强扫描横断位输尿管癌瘤周脂肪浸润（☆，输尿管癌；→瘤周脂肪浸润）
Figure 2. Male, 63 years old, fat infiltration around ureteral carcinoma (☆, ureteral carcinoma; → fat infiltration around ureteral carcinoma) in transverse position on enhanced CT scan
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图 3 女，61岁，CT增强扫描横断位输尿管癌浸润邻近组织器官（☆,输尿管癌；→腰大肌）
Figure 3. Female, 61 years old, ureteral carcinoma infiltrating adjacent tissues and organs (☆, ureteral carcinoma; → psoas major muscle) in transverse position on enhanced CT scan
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图 4 女，49岁，CT增强扫描横断位输尿管癌淋巴结转移（☆，淋巴结肿大）
Figure 4. Female, 49 years old, lymph node metastasis (☆, lymphadenopathy) of ureteral carcinoma in transverse position on enhanced CT scan
表 1 输尿管癌患者预后单、多因素分析
Table 1 Univariate and multivariate analysis of prognosis in patients with ureteral cancer
变量 单因素分析 多因素分析 数据 P 数据 P 年龄 67.04±10.39 0.0441 67.04±10.39 0.0314 性别 男 53（52.48％） 0.7227 53（52.48％） 0.7527 女 48（47.52％） 48（47.52％） 输尿管部位 腹部 35（34.65％） 0.2690 35（34.65％） 0.5782 盆部-壁内部 66（65.35％） 66（65.35％） 多发病灶 否 68（67.33％） 0.0401 68（67.33％） 0.0048 是 33（32.67％） 33（32.67％） 坏死囊变 无 88（87.13％） 0.0173 88（87.13％） 0.0278 有 13（12.87％） 13（12.87％） 最大径≥3 cm 否 36（35.64％） 0.0454 36（35.64％） 0.0866 是 65（64.36％） 65（64.36％） 强化情况 轻-中度 30（29.70％） 0.7900 30（29.70％） 0.7863 明显 71（70.30％） 71（70.30％） 瘤周脂肪浸润 无 46（45.54％） 0.0129 46（45.54％） 0.0599 有 55（54.46％） 55（54.46％） 瘤周脂肪浸润深度 0.48±0.21 <0.0001 0.48±0.21 0.0021 邻近器官组织侵犯 无 78（77.23％） <0.0001 78（77.23％） 0.0029 有 23（22.77％） 23（22.77％） 淋巴结转移 无 70（69.31％） 0.0015 70（69.31％） 0.0080 有 31（30.69％） 31（30.69％） 远处转移 无 98（97.03％） 0.9983 98（97.03％） 0.9994 有 3（2.97％） 3（2.97％） 
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