Clinicopathological and CT Findings of Cystic Lung Cancer
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摘要: 目的：囊腔型肺癌是一种少见的、具有特殊形态学表现的肺癌，在影像学上尚未被充分认识，本研究通过分析其CT特征及临床病理，以提高对该类特殊类型肺癌的认识及诊断能力。方法：回顾性总结分析本院2015年1月至2021年6月期间确诊的囊腔型肺癌患者的临床信息、病理类型及CT图像特征。结果：病理类型：腺癌44例（86.27％），其中微浸润性腺癌7例（13.73％），浸润性腺癌35例（68.63％）（组织学类型：贴壁为主型11例（21.57％）、乳头状为主型8例（15.69％）、腺泡为主型15例（29.41％）且其中2例（3.92％）含微乳头成分占比大于20％，1例（1.96％）未分型），1例（1.96％）化疗后手术病理提示腺癌，1例（1.96％）淋巴结穿刺活检提示肺转移性腺癌；鳞癌5例（9.80％），其中角化性鳞状细胞癌3例（5.89％），非角化性鳞状细胞癌2例（3.92％）；大细胞癌1例（1.96％），高级别粘液表皮样癌1例（1.96％）。病灶以外周分布为主40例（80.30％）；平均直径为（4.7±2.7）cm，主体成分：囊腔伴磨玻璃成分20例（39.22％）、囊腔伴实性成分22例（43.14％）、囊腔伴混合成分9例（17.65％）；Mario分型Ⅰ型24例（47.06％）、Ⅱ型8例（15.69％）、Ⅲ 型9（17.65％）、Ⅳ型10例（19.61％）；囊腔壁不均匀42例（82.35％）；病灶边缘分叶状28例（54.90％）、毛刺征14例（27.45％）；病灶内分隔33例（64.71％）、内壁光滑36例（70.59％）；与胸膜关系：胸膜牵拉24例（47.06％）、紧贴胸膜11例（21.57％）；周围血管情况：血管穿行于病灶内8例（15.69％）、血管紧贴/走向于病灶边缘16（31.37％）；周围支气管情况：支气管穿行于病灶内8例（15.69％）、支气管紧贴/走向于病灶边缘21例（41.18％）。结论：囊腔型肺癌的CT表现有一定的特征性，掌握其特征表现可做出肺癌的提示性诊断。Abstract: Objective: Cystic lung cancer is a rare type of lung cancer with special morphological manifestations on imaging that have not been completely recognized. This study aimed to improve the understanding and diagnosis of this lung cancer by analyzing its computed tomography (CT) features and clinicopathological findings. Methods: The clinical data, pathological types, and CT features of patients with cystic lung cancer who were diagnosed at our hospital between January 2015 and June 2021 were analyzed retrospectively. Results: We identified 44 cases (86.27%) of adenocarcinomas; these included 7 (13.73%) and 35 (68.63%) cases of microinvasive adenocarcinomas and invasive adenocarcinomas, respectively. Regarding the histological type, 11 (21.57%), 8 (15.69%), and 15 (29.41%) cases were of the adjoint, papillary, and acinar types, respectively. Two cases (3.92%) contained micropapillary components that accounted for more than 20% . Furthermore, one case (1.96%) was not classified, and in another case (1.96%), pathological examination after chemotherapy suggested an adenocarcinoma. Lymph node biopsy in one case (1.96%) suggested a metastatic lung adenocarcinoma. Squamous cell carcinoma was observed in five cases (9.80%); these included three (5.89%) and two (3.92%) cases of keratinizing and non-keratinizing squamous cell carcinomas, respectively. A large cell carcinoma and a high-grade mucoepidermoid carcinoma were observed in one case each (1.96%). A peripheral distribution was observed in 40 cases (80.30%). The mean diameter was 4.7± 2.7 cm. A cystic cavity with ground glass, cystic cavity with solid components, and cystic cavity with mixed components were observed in 20 (39.22%), 22 (43.14%), and 9 (17.65%) cases, respectively. According to the Mario classification, 24 (47.06%), 8 (15.69%), 9 (17.65%), and 10 (19.61%) cases were of types I, II, III, and IV, respectively. The cyst wall was uneven in 42 cases (82.35%); furthermore, a lobular lesion edge and the burr sign were observed in 28 (54.90%) and 14 (27.45%) cases, respectively. Moreover, 33 cases (64.71%) showed a separation within the lesions, while 36 cases (70.59%) had a smooth inner lesion wall. Regarding the relationship with the pleura, pleural traction and closed pleura were observed in 24 (47.06%) and 11 (21.57%) cases, respectively. The peripheral blood vessels passed through the lesion in eight cases (15.69%) and adhered closely to the edge of the lesion in 16 cases (31.37%). The surrounding bronchi passed through the lesion in eight cases (15.69%) and moved toward the edge of the lesion in 21 cases (41.18%). Conclusion: Cystic lung cancer has certain features on CT that can allow its suggestive diagnosis.
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Keywords:
- computed tomography /
- lung cancer /
- cystic cavity
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肺动脉CTA作为一种无创血管成像技术，在诊断肺动脉栓塞、观察血管解剖具有较高的敏感度和准确度[1-2]，是目前公认的诊断肺动脉栓塞的金标准。其中团注追踪法是肺动脉CTA最有效、最常使用的检查方式[3-4]，由于肺动脉不同于体循环，除了受对比剂注射速率、对比剂剂量及对比剂浓度的影响，其还受到个体的身高、体重、肺动脉血流速度、右心泵血功能、呼吸等[5-6]多种因素的影响，想要得到理想的肺动脉CTA图像，关键在于把握准确的扫描时间窗。因此，在团注追踪时如何选择适当触发阈值非常关键。
本文前瞻性纳入上海市金山区亭林医院肺动脉CTA共112例，观察不同触发阈值下对肺动脉CTA图像质量的影响，旨在选取最佳的触发阈值。
1. 材料和方法
1.1 一般资料
前瞻性纳入上海市金山区亭林医院2021年12月至2023年4月临床怀疑肺动脉栓塞的患者112例作为研究对象，其中男性49例，女性63例，年龄在37～93岁，平均年龄为64.28岁。根据不同触发阈值随机将患者分配到A、B、C 3组中，A组触发阈值为120 HU共38例、B组触发阈值为200 HU共37例、C组触发阈值为250 HU共37例。3组间性别、年龄、身高、体重差异无统计学意义（表1），可以比较。
表 1 3组不同触发阈值的一般情况比较Table 1. Comparison of patient demographics across three different trigger thresholds项目 组别 统计检验 A组 B组 C组 F P 男/女 15/22 14/23 20/18 0.89 0.43 年龄/岁 62.82±12.48 65.95±12.83 64.81±18.86 5.06 0.06 身高/mm 166.07±9.57 163.94±7.61 164.48±11.03 1.24 0.39 体重/kg 68.08±14.63 64.09±13.75 60.57±16.67 1.35 0.17 肺栓塞（阳性/阴性） 8/29 7/30 16/22 2.68 0.07 纳入标准：①临床怀疑肺栓塞患者；②能顺利完成检查者。排除标准：①碘过敏患者；②严重的肾功能衰竭；③严重心衰不能平卧者；④怀孕 8～15周的妇女；⑤各种原因不能配合完成检查者。
上述患者均通过医院伦理委员会的批准然后告知患者及家属存在的风险因素，并签署知情同意书后方可进行检查。
1.2 机器设备、对比剂和检查方法
联影uCT760-64排螺旋CT及其联影配套工作站，美德瑞达Salient（DC009DW）双筒高压注射器。对比剂选用350 mgI/mL碘海醇注射液（扬子江药业）。患者取仰卧位，双手上举交叉置于前额部，右侧肘静脉埋置18号静脉套管针。
扫描范围从肺尖扫描至肺底部。注射方案：20 mL生理盐水+45 mL对比剂+30 mL生理盐水，注射速率均为4.5 mL/s[7-8]。ROI置于肺动脉根部，注射造影剂6 s后开始检测扫描，检测时间间隔为1 s，触发阈值根据分组分别为120、200和250 HU，阈值触发后2 s开始启动扫描。扫描螺距均为1.25，层厚5.0 mm，层间距5.0 mm；增强后重建层厚为1.25 mm，重建层间距1.25 mm。在工作站上做出三维VR、MIP及MPR图像。
1.3 评判标准
客观评判：分别测量上腔静脉、肺动脉主干及左右肺动脉、右肺静脉的CT值作为客观依据进行分析。
主观评分：采用双盲5分值+附加减分法[2,7]，由两位高年资主治医师对3组患者所得到的CT横断面图像、VR、MIP以及MPR图像进行综合评分。5分，肺动脉清晰，与周围组织界限清晰可辨，可以显示肺动脉第5～6级血管属支；4分，肺动脉清晰，与周围组织界限清晰可辨，可以显示肺动脉第4～5级血管属支；3分，肺动脉清晰，与周围组织界限清晰可辨，可以显示肺动脉第3～4级血管属支；2分，肺动脉显示较差，与周围组织对比较差，仅以显示肺动脉第1～2级血管属支；1分，肺动脉显示模糊，与周围组织界限不清，仅显示肺动脉主干。
附加减分项：上腔静脉大量对比剂潴留产生线束硬化伪影干扰，-1分；肺静脉显影密度高，接近或超过肺动脉，干扰到肺动脉阅读，-1分。
1.4 统计学方法
使用SPSS 19.0软件对所得数据进行统计学分析。采用单因素ANOVA检验，比较3组间的上腔静脉、肺动脉主干及左右肺动脉、右肺静脉CT值；3组间的图像质量主观的综合评分。以P<0.05为具有统计学意义。
采用Kappa检验评价两名主治医师间对所得图像质量主观评价的一致性，0.0～0.20为一致性极低、0.21～0.40为一致性一般、0.41～0.60为的一致性中等、0.61～0.80为高度一致、0.81～1为完全一致。
2. 结果
2.1 CT值对比
3组上腔静脉、肺动脉主干、右肺动脉、左肺动脉、右肺静脉CT值对比（表2）。采用单因素ANOVA检验3组数据，3组间的肺动脉主干、右肺动脉、左肺动脉CT值比较接近，无统计学差异。
表 2 3组不同触发阈值的图像质量比较Table 2. comparison of image quality across three different trigger thresholds指标 组别 统计检验 A组 B组 C组 F P 肺动脉主干CT值 360.34±104.74 356.63±107.18 344.30±131.03 0.20 0.82 左肺动脉CT值 333.53±95.67 349.38±103.52 334.86±120.09 0.23 0.80 右肺动脉CT值 334.00±90.65 348.84±101.81 348.46±121.14 0.24 0.79 上腔静脉CT值 701.08±434.61 594.09±433.70 440.57±263.67 4.35 0.02 右肺静脉CT值 184.82±77.27 226.50±66.95 252.05±71.64 8.25 0.00 图像主观评分 3.82±0.80 4.47±0.76 4.05±0.97 5.17 0.01 3组间的上腔静脉、右肺静脉CT值比价有统计学差异。上腔静脉随触发阈值的提升而降低，而右肺静脉CT值随触发阈值的升高而下降。
2.2 图像质量主观评分比较
3组间的图像质量主观评分比较。A组：3.82±0.80、B组：4.47±0.76、C组：4.05±0.97。3组间的图像质量主观评分有统计学差异，B组＞C组＞A组，以B组触发阈值为200 HU时，评分最高。
2.3 肺动脉CTA阳性率及评价一致性比较
本组112例肺动脉CTA共检出肺动脉栓塞31例，采用单因素ANOVA检验3组间肺栓塞阳性率无统计差异（表2）；采用Kappa检验评价两名医师间对所得112例图像质量主观评价的一致性结果为高度一致，Kappa=0.78。
3. 讨论
肺动脉CTA是被公认的诊断肺动脉栓塞的金标准[9]。高质量的肺动脉CTA图像不仅能提高肺栓塞的检出率，同时也能增强医师诊断信心，提升其诊断效能[10-11]。目前肺动脉CTA的检查方式有3种，第1种是经验法，即设置固定时间内启动扫描，其成像质量不稳定，目前已经逐步被淘汰。第2种是小剂量团注测试法，虽然成像质量较高，但其检查操作复杂，同时对比剂使用量多，检查时产生的辐射剂量也高于其他方式[12]。第3种是团注追踪法，其操作方法简单，对比剂使用量小，辐射剂量少，图像质量可靠，是目前临床上最常用的检查方式[1,6,13]。但是，想得到非常理想的的肺动脉CTA图像也并非易事，主要原因是肺循环时间短，而且受到个体因素影响较大，不同患者的肺循环达峰时间均有差异。如果扫描启动时间过早易造成对比剂在肺动脉干显影较淡，或不能充分灌注到5～6级分支血管，同时上腔静脉高浓度对比剂潴留，产生的线束硬化伪影影响右肺动脉干附壁血栓的观察[6,9,14]；启动扫描过迟则造成肺静脉显影浓度高，干扰肺动脉的读取；因此选择适当的触发阈值来抓取合理的检查时间窗非常重要[6]。
在选择触发具体阈值时国内外学者均存在较大争议，多数学者认为触发阈值在80～150 HU间最合理[5]。奚佳汇[4]认为使用高于基线20 HU的低触发阈值，即触发阈值在70～80 HU间，可获取高质量的肺动脉CTA图像，其文中也承认所选各组病例并非都能得到理想的图像；曾玉平等[5]认为的触发阈值设置在100 HU时图像质量最佳，但是对于患者出现心影明显增大、右心功能不全、肺动脉高压等情况，应适当提高设定阈值才能获得优质图像；Palm等[3]认为，触发阈值应高出主肺动脉基线100 HU之后开始扫描，即触发阈值在150～160 HU左右，文中也提及检查时会出现上腔静脉造影剂潴留以及肺静脉显影现象。
综上所述，之前的国内外多数学者的研究都存在一个倾向，就是认为选择较低的触发阈值可以取得较高质量的肺动脉CTA图像[3-5,15]。实际上，上述研究都基于这样一个现实，就是由于受到CT机型条件限制，后延迟时间较长，达到触发阈值还要延迟一段时间才能进行扫描[15]。一般各个机型不同，所设延迟时间也各不相同，国内外报道大多为4～7.5 s不等[3-5,15-16]。奚佳汇[4]认为触发阈值在70～80 HU间，后延迟时间在3 s；曾玉平等[5]认为的触发阈值设置在100 HU，后延迟描时间为9～11 s；Palm等[3]的研究触发阈值在150～160 HU左右，后延迟时间为5 s。
随着CT技术的不断发展，后延迟时间也不断在缩短，达到目标阈值后可以在较短时间完成全肺动脉容积扫描，这样我们就可以实现以目标阈值做为触发阈值[13]，以较短的后延迟时间（2 s）就可以抓取到肺目标阈值，并在对比剂达峰的时间段内完成扫描[14]，以取得高质量的肺动脉CTA图像。目前，可以肯定的是国内外许多研究均认为，肺动脉主干及左右肺动脉的CT值需达到200～250 HU就可满足诊断[7,17-18]。
在正常情况下，肺动脉CTA触发阈值达到80～150 HU后，4 s启动扫描，由于肺循环时间在延迟3～4 s后肺动脉CT值是能达到预期目标。但是对比剂经肘静脉注入后到达肺动脉的峰值时间，除受个体的身高、臂长、体重的差异的影响外，还受右心功能以及肺动脉压力等的影响[10,14,19-20]，特别在肺动脉主干栓塞、右心功能不全、肺动脉瓣膜病变、肺动脉高压等情况下，血流速度慢，需要时间会更长，对比剂不能快速充盈肺动脉主干，并灌注到5～6级分支血管[5-6,16]，同时上腔静脉高浓度对比剂剂潴留产生的线束硬化伪影，影响右肺动脉干附壁血栓的观察，导致漏诊误诊（图1）。
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图 1 触发阈值为120 HU的VR、MIP、MPR及横断位图（a）～（d）患者体重65 kg，使用对比剂为45 mL，注射流速为4.5 mL/s，触发阈值为120 HU，肺动脉显示清晰，与周围组织界限清晰可辨，可以显示肺动脉第5-6级血管属支，5分；上腔静脉大量潴留并见少许放射状伪影（红箭头所指），干扰右肺动脉，-1分。综合评价：4分。Figure 1. Trigger VR, MIP, MPR, and cross-sectional bitmaps with a threshold of 120 HU而适当调高触发阈值达到200 HU时，2 s后启动扫描，既能保证肺动脉主干CT值的浓度，满足临床诊断，又可以保证对比剂充分灌注到肺动脉5～6级分支，上腔静脉潴留少，虽然肺静脉显影，但是仍然较淡（图2），并不影响肺动脉观察，总体上是满足了临床需求，提高了肺动脉CTA的图像质量。本研究中B组37例病例中，肺动脉主干CT值为（356.63±107.18）HU、右肺动脉CT值为（349.38±103.52）HU、左肺动脉CT值为（348.84±101.81）HU，肺动脉5～6分支显影理想，而上腔静脉平均CT值为594.09，尚不形成线束硬化伪影，右肺静脉CT值较淡显影，为226.50 HU，主观综合评分最高。
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图 2 触发阈值为200 HU的VR、MIP、MPR及横断位图（a）～（d）患者体重65 kg，使用对比剂为45 mL，注射流速为4.5 mL/s，触发阈值为200 HU，肺动脉显示清晰，与周围组织界限清晰可辨，可以显示肺动脉第5～6级血管属支，5分。上腔静脉潴留少，未见少许放射状伪影，肺静脉淡，不干扰读片。综合评分：5分。Figure 2. Trigger VR, MIP, MPR, and cross-sectional bitmaps with a threshold of 200 HU但是继续提高触发阈值到250 HU，2 s后启动扫描时，虽然对比剂能够充分的灌注到肺动脉5～6级分支，上腔静脉潴留更少，但是肺静脉显影浓度增加，会干扰到肺动脉的观察。本C组右肺静脉的CT值达到（252.05±71.64），对肺动脉末梢细小血栓的判断有干扰（图3）。
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图 3 触发阈值为250 HU的VR、MIP、MPR及横断位图（a）～（d）患者体重64 kg，使用对比剂为45 mL，注射流速为4.5 mL/s，触发阈值为250 HU，肺动脉显示清晰肺动脉显示清晰，与周围组织界限清晰可辨，可以显示肺动脉第5～6级血管属支，5分；肺静脉显影密度高（红箭头所指），密度接近肺动脉，干扰肺动脉，-1分。综合评分：4分。Figure 3. Trigger VR, MIP, MPR, and cross-sectional bitmaps with a threshold of 250 HU综上所述，肺动脉CTA触发阈值在200 HU，2 s后启动扫描时，既能保证肺动脉主干CT值的浓度，满足临床诊断，又保证对比剂充分地灌注到5～6级分支，上腔静脉潴留少，肺静脉显影淡，肺动脉CTA的图像质量最佳。
本组研究尚存在一定的不足：①本组研究样本量较小并且为单中心研究，在主观评分上可能存在个体偏好，因此仍需进一步扩大样本量和组织多中心研究，以进一步研究证实本研究的有效性；②由于在本次研究设计中，分组间的触发阈值的跨度较大，在接下来的研究中逐步缩小阈值间的间距，如间距为20 HU，可进一步精确触发阈值的具体数字；③同时本次缺乏个性化设计，特别在肺主干栓塞、右心功能不全者、肺动脉高压等情况下，可借助心脏超声检查肺动脉压力和右心射血分数，来满足不同患者的个性化要求。
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图 1 囊腔型肺癌根据不同主体成分分型
Figure 1. Classification of cystic lung cancer according to the main components
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图 3 一例囊腔型肺癌接受化疗后的病灶改变
（a）～（f）分别于2020-01-17、02-01、03-13、04-08、05-06、05-26执行AP方案（力比泰+顺铂）第1～6疗程化疗。（a）患者化疗前的CT图像，可见右肺下叶前基底段一囊腔病变伴囊壁不均匀增厚；（b）～（e）分别为第2、3、5、6次化疗后CT图像，可见囊壁较前逐渐变薄，囊腔较前增大；（f）第6次化疗后的第2次CT图像，与第6次化疗后的初次图像相比，囊腔进一步增大且薄而均匀，边界清晰。
Figure 3. Changes in a lesion after chemotherapy in a case of cystic lung cancer
表 1 囊腔型肺癌多排螺旋CT征像分析
Table 1 Analysis of the signs of cystic lung cancer on multi-slice spiral CT
CT征像 类别 数量 构成比/％ 形态 圆形/类圆形 29 56.86 不规则 22 43.14 病灶主体成分 囊腔伴磨玻璃成分 20 39.22 囊腔伴实性成分 22 43.14 囊腔伴混合成分 9 17.65 Mario分型 Ⅰ型（结节位于腔外） 24 47.06 Ⅱ型（结节位于腔内） 8 15.69 Ⅲ 型（环壁生长） 9 17.65 Ⅳ 型（多房囊腔与结节混合者） 10 19.61 囊腔壁厚度 均匀 9 17.65 不均匀 42 82.35 有无分隔 有分隔 33 64.71 无分隔 18 35.29 内壁 光整 36 70.59 毛糙 15 29.41 病灶边缘 分叶状 28 54.90 毛刺征 14 27.45 与胸膜关系 胸膜牵拉 24 47.06 紧贴胸膜 11 21.57 周围血管情况 血管穿行于病灶内 8 15.69 血管紧贴/走向于病灶边缘 16 31.37 周围支气管情况 支气管穿行于病灶内 8 15.69 支气管紧贴/走向于病灶边缘 21 41.18 
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期刊类型引用(1)
1. 杨谨旭，陈颖，雷玉洁，黄云超. 囊腔型肺癌的诊疗进展. 中国肺癌杂志. 2023(10): 774-781 . 
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