Analysis of Thin Slice Computed Tomography Features of Coronavirus Disease 2019 Related Vascular Abnormalities
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摘要: 目的：探讨胸部薄层CT平扫对新型冠状病毒感染（COVID-19）相关性血管异常的CT特征分析的临床价值。材料与方法：回顾性收集2022年12月5日至2022年12月17日北京世纪坛医院感染科确诊COVID-19且胸部薄层CT平扫图像显示有病变累及血管的患者73例，所有患者有完整的胸部薄层CT平扫资料和有较完整的临床资料。依据年龄＞60岁和≤60岁将患者分为老年组和青壮年组，观察所有患者胸部影像学表现，并进行不同年龄组间统计学分析。结果：73例COVID-19患者中，青壮年组和老年组组间对比有统计学意义的影像学指标如下：病变分布中央血管周、病变大小10～30 mm、病变大小＞30 mm、病变占肺叶体积百分比≤30％、病变占肺叶体积百分比＞50％（白肺）、病变形态大片状、病变优势类型腺泡样、血管扭曲、血管周缘模糊、树芽征、粗大纤维索条。结论：①胸部薄层 CT平扫可明确COVID-19相关性血管异常的病变数量、位置、累及部位、范围、血管异常和病变类型，对COVID-19血管异常的定性诊断和鉴别诊断有一定的意义；②胸部薄层CT平扫检查对于发现临床症状不典型但有COVID-19累及血管的老年患者有重要意义；③COVID-19相关性“血管增粗”既可以是血管本身管径的增粗，也可以由血管周围间质炎性水肿造成。Abstract: Objective: This study aimed to explore the clinical value of thin slice computed tomography (CT) plain scan in the analysis of CT features of vascular abnormalities associated with coronavirus disease 2019 (COVID-19). Materials and methods: A total of 73 patients with COVID-19 confirmed by the Department of Infection of Beijing Shijitan Hospital from December 5, 2022 to December 17, 2022, were included in the study. Chest thin CT plain scan images showed that the lesions involved blood vessels were retrospectively collected. All patients had complete chest thin CT plain scan and relatively complete clinical data. According to age (>60 and ≤60 years), the patients were divided into the young and elderly groups. The chest imaging manifestations of all patients were observed and statistically analyzed between different age groups. Results: Among the 73 patients with COVID-19, the imaging indexes with statistical significance between the young and elderly groups were as follows: the distribution of the lesion around the central blood vessel, size of the lesion (10~30 mm), size of the lesion (>30 mm), percentage of the lesion to the volume of the lung lobe (≤30), percentage of the lesion to the volume of the lung lobe (>50) (white lung), shape of the lesion was large, the dominant type of the lesion was acinar, vascular distortion, vascular margin fuzzy, and tree-bud sign thick fiber rope. Conclusion: (1) Chest thin-slice CT plain scan can identify the number, location, involved location, scope, vascular abnormality, and pathological type of COVID-19-related vascular abnormality, which has certain significance for the qualitative and differential diagnosis of COVID-19 vascular abnormality. (2) The chest thin CT plain scan is of great significance for finding elderly patients with COVID-19 involving blood vessels. (3) COVID-19-related "blood vessel thickening" can be caused by either the diameter of the blood vessel itself or the inflammatory edema of the perivascular interstitium.
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Keywords:
- tomography /
- X-ray computer /
- novel coronavirus pneumonia /
- high resolution
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新型冠状病毒感染（COVID-19）由新型冠状病毒2（SARS-CoV-2）引起的严重急性呼吸系统综合征，该病诊断是通过逆转录聚合酶链反应检测SARS-CoV-2，但是高达20％ 至67％ 的患者可能出现假阴性检测结果[1]。胸部薄层CT平扫诊断肺部病变具有较高敏感性和特异性，是当前筛查COVID-19的首选影像学检查方法[2]。国内外有学者在之前的研究就COVID-19的肺部影像学表现已做总结[2-6]，但COVID-19相关性血管异常专题性肺部影像学表现少有学者报道，且胸部薄层CT平扫在COVID-19累及血管的患者，尤其是老年患者中的诊断、治疗和预后的重要性未见阐明。
本文总结北京世纪坛医院感染科确诊的73例CT表现阳性的COVID-19患者，就COVID-19相关性血管异常的薄层CT特征表现进行回顾性分析，旨在提高临床和影像医师对该病的认识。
1. 材料与方法
1.1 研究人群
收集2022年12月5日至2022年12月17日期间在北京世纪坛医院感染科确诊为COVID-19患者共126例，其中排除胸部影像肺炎征象阴性22例，排除CT图像质量差难以观察者7例，排除胸部影像肺炎但血管受累阴性24例。有效纳入病例数共73例，男52例（71.2％），女21例（28.8％），年龄16～98岁，平均（62±21）岁；其中≤60岁29例（39.7％）、＞60岁44例（60.3％），并依据年龄将患者分为青壮年组和老年组。发病与首次CT检查的时间间隔为1～14 d，临床症状包括发热73例（100％）、咳嗽49例（67.1％）、胸闷5例（6.8％）、气憋5例（6.8％）、头疼2例（2.7％）、咽痛27例（37.0％）、肌肉酸痛2例（2.7％）、胸痛2例（2.7％）、纳差3例（4.1％）等。
纳入标准：经抗原或咽拭子聚合酶链式反应（polymerase chain reaction，PCR）确诊为COVID-19患者，且于同日完成胸部薄层CT平扫。CT图像显示有病变累及血管即由于感染病变所出现的血管增粗、血管扭曲、血管周GGO/实变、血管与伴行气管比例增大、血管周缘模糊5项指标中至少一项。排除标准：胸部影像阴性患者、胸部影像阳性但血管受累阴性患者、CT图像质量差影响观察者。
因为时间较短，本研究只分析COVID-19患者发病后1～14 d的首次CT表现，未将患者的临床分期、肺功能、血氧饱和度、血化验指标、治疗方法、患者预后和复查CT的动态演变等指标纳入本研究的统计范畴。
1.2 CT扫描技术
CT扫描仪采用32排的赛诺威盛Insitum-CT 338机型。扫描参数：螺距1.0，电压120 kV，电流150 mAs，重建层厚为肺窗1.5 mm和纵隔窗5 mm，矩阵512×512，FOV 380～450 mm。肺窗图像的窗宽和窗位分别是1600 HU和 -600 HU，纵隔窗的窗宽和窗位分别是400 HU和40 HU；行冠状位和矢状位肺窗（1×5 mm）和纵隔窗（5×5 mm）重建；辐射剂量DLP 500～600 mGy·cm。
1.3 影像分析
由两名初级医师独立完成，结果有分歧时由高级医师评定。具体指标包括：①病变数量：单发和多发，多发又分≤10个和>10个；②病变分布：单肺、单叶、双肺、胸膜内、中央血管束周；③累及部位：气道、血道、间质和混合；④病变大小（最大病灶）：长径≤10 mm、10～30 mm和>30 mm；⑤病变占肺叶体积百分比（半定量分析），即≤10％、11％～30％、31％～50％ 和 >50％（白肺）；⑥病变形状：小结节状（直径≤10 mm）、斑片状（10～30 mm）、大片状（>30 mm）、束带状或混合型；⑦病变密度：磨玻璃影、实变、网格影和蜂窝影；⑧病变优势类型（仅选择某一项）：机化性肺炎（organized pneumonia，OP）样（图1（a））、细支气管炎样（图1（b））、非特异性间质性肺炎（nonspecific interstitial pneumonia，NSIP）样（图1（c））、寻常性间质性肺炎（usual interstitial pneumonia，UIP）样（图1（d））、叶段实变样（图1（e））、腺泡样（图1（f））；⑨病变周缘：模糊、不规则、清楚；⑩血管异常：血管增粗（图2（a））、血管扭曲（图2（b））、血管周GGO/实变（图2（c））、血管与伴行气管比例增大（图2（a））、血管周缘模糊（图2（d））；其他特殊征象：胸腔积液（图3（a））、晕征、拱廊征（图3（b））、铺路石征、胸膜下线、支气管充气征（图3（a））、树芽征和粗大纤维索条。
血管增粗是用于评价各级肺动脉受累的指标，影像表现为下一级的肺动脉血管管径近似等于或大于上一级血管管径，其伴行支气管管腔可增宽或不增宽，支气管管壁可增厚或不增厚。血管与伴行气管比例增大是用于评价各级肺动脉与伴行支气管受累的指标，影像表现为肺动脉与伴行支气管管径比例＞1.5。
1.4 统计学分析
采用SPSS 20.0软件进行统计分析。比较青壮年组和老年组患者相关的临床资料和影像学表现特征；使用单样本Kolmogorov-Smirnov检验对计量资料进行正态性检验，符合正态分布的计量资料采用独立样本t检验；计数资料的比较采用卡方检验或Fisher精确检验。P<0.05代表差异有统计学意义。
2. 结果
73例COVID-19患者中，青壮年组和老年组组间对比有统计学意义的影像学指标如下：病变分布中央血管周、病变大小10～30 mm、病变大小＞30 mm、病变占肺叶体积百分比≤30、病变占肺叶体积百分比＞50（白肺）、病变形态大片状、病变优势类型腺泡样、血管扭曲、血管周缘模糊、树芽征、粗大纤维索条。所有临床指标差异无统计学意义。临床指标对照详见表1，影像学指标对照详见表2。
表 1 COVID-19不同年龄组的临床指标比较Table 1. Comparison of clinical indicators of COVID-19 in different age groups临床指标 组别 统计检验 青壮年组（年龄≤60岁；
n=29）老年组（年龄>60；
n=44）$\chi^2 /t$ P 平均年龄/岁 40.6±12.6 76.9±9.8 -13.806 0.00 性别/例（％） 男 18（62.1） 34（77.3） 1.972 0.16 女 11（37.9） 10（22.7） 1.972 0.16 病程/d 4.6±2.4 4.0±2.9 0.803 0.42 发热/例（％） 29（100.0） 44（100.0） — — 咳嗽/例（％） 19（65.5） 30（68.2） 0.056 0.81 咽痛/例（％） 13（44.8） 14（31.8） 1.269 0.26 胸闷/例（％） 1（3.4） 4（9.1） — 0.64 气憋/例（％） 1（3.4） 4（9.1） — 0.64 表 2 COVID-19不同年龄组的影像学指标比较Table 2. Comparison of imaging indicators of COVID-19 in different age groups影像学指标 组别 统计检验 青壮年组（年龄
≤60岁；n=29）老年组（年龄
>60；n=44）$\chi^2 /t$ P 病变数量/例（％） 单发 2（6.9） 0（0.0） — 0.15 多发 27（93.1） 44（100.0） — 0.15 ≤10 6（20.7） 12（27.3） 0.408 0.52 ＞10 21（72.4） 32（72.7） 0.001 0.98 病变分布/例（％） 单叶 2（6.9） 1（2.3） — 0.56 单肺 4（13.8） 3（6.8） — 0.43 双肺 23（79.3） 40（90.9） — 0.18 胸膜内 26（89.7） 38（86.4） — 1.00 中央血管束周 18（62.1） 39（88.6） 7.209 0.01 累及部位/例（％） 气道 27（93.1） 42（95.5） — 1.00 血道 29（100.0） 44（100.0） — — 间质 27（93.1） 39（88.6） — 0.70 混合 29（100.0） 44（100.0） — 1.00 病变大小/例（％） ≤10 mm 1（3.4） 1（2.3） — 1.00 10～30 mm 11（38.0） 6（13.6） 5.775 0.02 >30 mm 17（58.6） 37（84.1） 5.890 0.02 病变占肺叶体积百分比
（半定量分析）/例（％）≤10 6（20.7） 8（18.1） 0.071 0.79 ≤30 18（62.1） 16（36.4） 4.642 0.03 ≤50 4（13.8） 9（20.5） 0.530 0.47 >50（白肺） 1（3.4） 11（25.0） — 0.02 病变形态/例（％） 小结节 8（27.6） 7（15.9） 1.460 0.23 斑片状 25（86.2） 33（75.0） 1.345 0.25 大片状 14（48.3） 36（81.8） 5.670 0.02 束带状 4（13.8） 6（13.6） — 1.00 混合型 16（55.2） 30（68.2） 1.269 0.26 病变密度/例（％） GGO 26（89.7） 34（77.3） 1.831 0.18 实变 12（41.4） 20（45.5） 0.118 0.73 网格影 11（37.9） 21（47.7） 0.681 0.41 蜂窝影 0（0.0） 3（6.8） — 0.27 病变优势类型/例（％） OP样 13（44.8） 13（29.5） 1.780 0.18 细支气管炎样 10（34.5） 15（34.1） 0.001 0.97 NSIP样 0（0.0） 5（11.4） — 0.15 UIP样 0（0.0） 3（6.8） — 0.27 叶段实变样 2（6.9） 8（18.2） — 0.30 腺泡样 4（13.8） 0（0.0） — 0.02 病变边缘/例（％） 模糊 25（86.2） 41（93.2） — 0.43 清楚 4（13.8） 3（6.8） — 0.43 不规则 17（58.6） 34（77.3） 2.888 0.09 血管异常/例（％） 血管增粗 28（96.6） 44（100.0） — 0.40 血管扭曲 2（6.9） 16（36.4） 8.170 0.00 血管周GGO/实变 29（100.0） 44（100.0） — — 血管与伴行气管
比例增大17（58.6） 20（45.5） 1.212 0.27 血管周缘模糊 23（79.3） 31（70.5） 7.290 0.01 其他特殊征象/例（％） 胸腔积液 0（0.0） 4（9.1） — 0.15 晕征 14（48.3） 22（50.0） 0.021 0.89 反晕征 5（17.2） 8（18.2） 0.011 0.92 拱廊征 5（17.2） 10（22.7） 0.322 0.57 铺路石征 11（37.9） 18（40.9） 0.065 0.80 胸膜下线 8（27.6） 21（47.7） 2.961 0.09 支气管充气征 9（31.0） 16（36.4） 0.220 0.64 树芽征 9（31.0） 1（2.3） — 0.00 粗大纤维索条 9（31.0） 27（61.4） 6.433 0.01 3. 讨论
3.1 COVID-19的临床与病理
冠状病毒是一种大型、有包膜、单链RNA病毒，2019新型冠状病毒是过去20年里导致人类严重疾病在全球传播的第3种冠状病毒。前两种冠状病毒引起严重疾病的分别是2002年至2003年的严重急性呼吸系统综合征（severe acute respiratory syndrome，SARS）和2012年的中东呼吸综合症冠状病毒肺炎（middle east respiratory syndrome，MERS）[1,7]。有研究表明COVID-19引起的最常见的表现包括发热（70％～90％）、干咳（60％～86％），本组研究结果与之基本相符。但其他症状包括呼吸急促（53％～80％）、头痛（25％）、肌痛（15％～44％）、纳差（38％）等发生率高于本组研究结果[1]，并且本次研究中青壮年组和老年组间的对比显示所有临床指标差异无统计学意义，考虑可能是：①COVID-19相关性血管异常的患者相较COVID-19的其他患者临床症征更少更轻；②COVID-19相关性血管异常的老年与青壮年患者临床症征无明显差异。
现有专家共识提示，血管紧张素转化酶-2（ACE2）是SARS-CoV-2跨物种传播所需的受体，肺损伤可能是COVID-19诱导ACE2下降引起；并且SARS-CoV-2与ACE2结合，大幅度消耗靶器官的ACE2，导致ACE2/Ang(1-7)/Mas通路活性抑制，ACE/AnII/AT1R通路活性增强，引发肾素－血管紧张素（RAS）系统失调，进一步诱发机体致炎因子升高，最终导致患者病死率增加[8-10]。我们推测COVID-19相关性血管异常CT表现诸如血管增粗、血管扭曲、血管周GGO/实变、血管与伴行气管比例增大、血管周缘模糊等表现可能与血管紧张素转化酶-2/肾素－血管紧张素系统相关，但具体发病机制还待进一步病理影像对照研究。
3.2 COVID-19的CT表现
COVID-19的特征性CT表现是累及双肺多个肺叶段、贴近胸膜外带分布、逐步由外带向中央带扩展的磨玻璃影[2,11]，有学者认为原因可能是肺组织中ACE2主要表达在Ⅱ型肺泡上皮（AT2）细胞，毒性及感染性极强的SARS-CoV-2首先直接累及终末细支气管、呼吸性细支气管及周围的AT2细胞，继而累及整个肺小叶，造成弥漫性肺泡损伤、间隔充血水肿，随着病变的发展，病灶逐渐由周围向中央扩展[12]。
本组研究发现老年组相较于青壮年组病变在胸膜内分布无显著差异，但在中央血管周分布有差异，一方面提示COVID-19相关性血管异常病变可以是病毒性肺炎的分布特点，沿间质分布蔓延；另一方面提示COVID-19相关性血管异常病变的老年组患者的病变短期迅速由周围向中央扩展，可能和老年人免疫力低下、免疫反应不强烈、本身病变进展速度快等原因有关。本组研究发现青壮年组病变大小10～30 mm多见，而老年组病变大小常常＞30 mm；青壮年组病变占肺叶体积百分比多是≤30，而老年组CT表现为白肺的概率更高；老年组中病变形态大片状更多见。
以上结果提示COVID-19相关性血管异常的老年患者相较青壮年病变范围更广、病变体积更大、白肺概率更大，即老年患者机体抵抗力及代偿能力较差，一旦感染，更容易向危重症发展。研究表明极少数患者出现胸腔积液，合并胸腔积液者多处于疾病的进展期、重症期或老年人合并有慢性基础疾病[13-14]，本组研究结果显示合并有胸腔积液的患者仅4例且均为老年人，与学者研究一致。树芽征为小叶中心分布的结节，属于小气道病变的结节，即表示气道播散[15]，本组研究发现青壮年组树芽征多于老年组，考虑可能与老年人病变扩散快，临床症状发现迟滞，病变多趋于片状有关。有研究发现AT2细胞可以转化为I型肺泡上皮（AT1）细胞修复肺损伤，SARS-CoV-2通过ACE2受体入侵肺泡后引起AT2细胞大量死亡，AT1细胞修复受阻，成纤维细胞代偿性增殖与分化，最终导致肺纤维化[16-17]。本组结果显示粗大纤维索条老年组多于青壮年组，提示是老年组患者的肺泡细胞转化修复能力低下而成纤维细胞代偿性增殖所致。
综上，老年人这个特殊人群的症状往往隐匿且不典型，胸部薄层CT平扫检查对于发现有COVID-19累及血管的老年患者有重要意义即发现临床症状不典型的危重症老年患者。
COVID-19病灶内部和病灶周边血管增粗常见，与其他类型肺炎的影像学表现不同，病灶内部分血管增粗甚至比近端直径更大，有研究者认为“血管增粗”可能是促炎因素造成毛细血管壁损伤和肿胀，以及血管周围间质水肿所形成，并非真正血管内径增粗[18-21]。
本研究发现部分患者病灶内血管扭曲，而老年组的血管扭曲明显高于青壮年组，提示血管扭曲可能是由于老年人肺结构和功能下降造成的器质性改变，即血管管径的增粗或变形。同时本组研究结果显示两组病灶血管周缘模糊比例均在70％ 以上，血管周缘模糊的原因可能是血管周的GGO/实变。因此，我们认为COVID-19相关性血管异常病变中血管增粗可能原因如下：①病毒感染急性期的血管炎性扩张并血管周间质炎性水肿；②病变修复期纤维化牵拉所致血管本身管径的增粗。并且推测前者比例更大，约占70％以上。
本研究的局限性：①未纳入相关的临床指标、实验室指标、肺功能或血氧饱和度、治疗方法和患者预后等进行综合或对比研究；②所有病例没有病理性诊断资料，多数病例未行核酸检测而行抗原检测；③未行 CT表型和临床分型的对照研究；④本研究以患者初始发病（1～14 d）的首次CT检查的影像表型为主，其动态变化规律尚需进一步对照研究。
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表 1 COVID-19不同年龄组的临床指标比较
Table 1 Comparison of clinical indicators of COVID-19 in different age groups
临床指标 组别 统计检验 青壮年组（年龄≤60岁；
n=29）老年组（年龄>60；
n=44）$\chi^2 /t$ P 平均年龄/岁 40.6±12.6 76.9±9.8 -13.806 0.00 性别/例（％） 男 18（62.1） 34（77.3） 1.972 0.16 女 11（37.9） 10（22.7） 1.972 0.16 病程/d 4.6±2.4 4.0±2.9 0.803 0.42 发热/例（％） 29（100.0） 44（100.0） — — 咳嗽/例（％） 19（65.5） 30（68.2） 0.056 0.81 咽痛/例（％） 13（44.8） 14（31.8） 1.269 0.26 胸闷/例（％） 1（3.4） 4（9.1） — 0.64 气憋/例（％） 1（3.4） 4（9.1） — 0.64 
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表 2 COVID-19不同年龄组的影像学指标比较
Table 2 Comparison of imaging indicators of COVID-19 in different age groups
影像学指标 组别 统计检验 青壮年组（年龄
≤60岁；n=29）老年组（年龄
>60；n=44）$\chi^2 /t$ P 病变数量/例（％） 单发 2（6.9） 0（0.0） — 0.15 多发 27（93.1） 44（100.0） — 0.15 ≤10 6（20.7） 12（27.3） 0.408 0.52 ＞10 21（72.4） 32（72.7） 0.001 0.98 病变分布/例（％） 单叶 2（6.9） 1（2.3） — 0.56 单肺 4（13.8） 3（6.8） — 0.43 双肺 23（79.3） 40（90.9） — 0.18 胸膜内 26（89.7） 38（86.4） — 1.00 中央血管束周 18（62.1） 39（88.6） 7.209 0.01 累及部位/例（％） 气道 27（93.1） 42（95.5） — 1.00 血道 29（100.0） 44（100.0） — — 间质 27（93.1） 39（88.6） — 0.70 混合 29（100.0） 44（100.0） — 1.00 病变大小/例（％） ≤10 mm 1（3.4） 1（2.3） — 1.00 10～30 mm 11（38.0） 6（13.6） 5.775 0.02 >30 mm 17（58.6） 37（84.1） 5.890 0.02 病变占肺叶体积百分比
（半定量分析）/例（％）≤10 6（20.7） 8（18.1） 0.071 0.79 ≤30 18（62.1） 16（36.4） 4.642 0.03 ≤50 4（13.8） 9（20.5） 0.530 0.47 >50（白肺） 1（3.4） 11（25.0） — 0.02 病变形态/例（％） 小结节 8（27.6） 7（15.9） 1.460 0.23 斑片状 25（86.2） 33（75.0） 1.345 0.25 大片状 14（48.3） 36（81.8） 5.670 0.02 束带状 4（13.8） 6（13.6） — 1.00 混合型 16（55.2） 30（68.2） 1.269 0.26 病变密度/例（％） GGO 26（89.7） 34（77.3） 1.831 0.18 实变 12（41.4） 20（45.5） 0.118 0.73 网格影 11（37.9） 21（47.7） 0.681 0.41 蜂窝影 0（0.0） 3（6.8） — 0.27 病变优势类型/例（％） OP样 13（44.8） 13（29.5） 1.780 0.18 细支气管炎样 10（34.5） 15（34.1） 0.001 0.97 NSIP样 0（0.0） 5（11.4） — 0.15 UIP样 0（0.0） 3（6.8） — 0.27 叶段实变样 2（6.9） 8（18.2） — 0.30 腺泡样 4（13.8） 0（0.0） — 0.02 病变边缘/例（％） 模糊 25（86.2） 41（93.2） — 0.43 清楚 4（13.8） 3（6.8） — 0.43 不规则 17（58.6） 34（77.3） 2.888 0.09 血管异常/例（％） 血管增粗 28（96.6） 44（100.0） — 0.40 血管扭曲 2（6.9） 16（36.4） 8.170 0.00 血管周GGO/实变 29（100.0） 44（100.0） — — 血管与伴行气管
比例增大17（58.6） 20（45.5） 1.212 0.27 血管周缘模糊 23（79.3） 31（70.5） 7.290 0.01 其他特殊征象/例（％） 胸腔积液 0（0.0） 4（9.1） — 0.15 晕征 14（48.3） 22（50.0） 0.021 0.89 反晕征 5（17.2） 8（18.2） 0.011 0.92 拱廊征 5（17.2） 10（22.7） 0.322 0.57 铺路石征 11（37.9） 18（40.9） 0.065 0.80 胸膜下线 8（27.6） 21（47.7） 2.961 0.09 支气管充气征 9（31.0） 16（36.4） 0.220 0.64 树芽征 9（31.0） 1（2.3） — 0.00 粗大纤维索条 9（31.0） 27（61.4） 6.433 0.01
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