Value of AI-based Multiomics Analysis in Differentiating COVID-19 from Community-acquired Pneumonia
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摘要: 目的：旨在评估基于影像组学特征和常规临床信息（包括临床症状及临床检验数据）的多组学模型在区分新型冠状病毒感染（COVID-19）和社区获得性肺炎（CAP）方面的分类性能。方法：收集奥密克戎（Omicron）变异株引起的COVID-19确诊患者和其他病毒感染引起的CAP确诊患者临床及胸部CT影像资料，基于数据集构建影像组学模型、临床特征模型、多组学模型，通过受试者工作特性曲线（ROC）分析评估每个模型的分类性能。结果：选择8个影像组学特征和7个临床特征来构建影像组学模型、临床特征模型、多组学模型。在测试集中，影像组学模型受试者工作特征曲线下面积（AUC）为0.759，临床特征模型AUC为0.853，多组学模型AUC为0.9。结论：基于AI的多组学分析方法构建的多组学模型分类性能高于影像组学模型和临床特征模型，对COVID-19和CAP的鉴别诊断具有可行性。Abstract: Objective: To assess the effectiveness of a multiomics model that combines radiomics characteristics and routine clinical information (including clinical symptoms and laboratory data) to distinguish between coronavirus disease 2019 (COVID-19) and community-acquired pneumonia (CAP). Methods: Retrospective data of patients with confirmed COVID-19 caused by the Omicron variant and patients with CAP caused by other viral infections were collected, including chest CT imaging and clinical data. Radiomics, clinical features, and multiomics models were constructed using the entire dataset, and the performance of each model in distinguishing between COVID-19 and CAP was evaluated using receiver operating characteristic curve (ROC) analysis. Results: A total of 8 radiomics features and 7 clinical features were selected to construct the radiomics, clinical features, and multiomics models. The area under the subject operating characteristic curve (AUC) of the radiomics model was 0.759, that of the clinical model was 0.853, and that of the multiomics model was 0.9. Conclusions: The study suggests that AI-based multiomics model has a better performance in differentiating between COVID-19 and CAP compared with those of the radiomics and clinical features models.
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2019年新型冠状病毒感染（coronavirus disease 2019，COVID-19）是由严重急性呼吸系统综合症冠状病毒2（severe acute respiratory syndrome coronavirus 2，SARS-CoV-2）引起的病毒性传染病。随着时间的推移SARS-CoV-2不断变异、进化，包括阿尔法变异株、贝塔变异株、伽马变异株、德尔塔变异株、奥密克戎（Omicron）变异株5种重点关注变异株，以及艾普西龙变异株、泽塔变异株等8种一般关注变异株。
影像组学可以从COVID-19患者和社区获得性肺炎（community-acquired pneumonia，CAP）患者胸部CT图像中提取和分析大量具有高通量的定量成像特征，临床实验室检测数据在COVID-19与CAP的诊断中起着至关重要的作用。Ferrari等[1]展示了简单的血液检测如何帮助识别假阳性/假阴性RT-PCR检测；2022年，Wen等[2]提出了检验组学（clinlabomics）的新概念，将临床检验医学与AI相结合。在本项研究中，我们旨在开发和评估一种基于影像组学特征、临床症状和临床检验的多组学模型在区分Omicron变异株引起的COVID-19和其他病毒感染引起的CAP的价值。
1. 资料和方法
1.1 研究对象
回顾性收集内蒙古自治区人民医院Omicron变异株感染引起的COVID-19确诊患者以及其他病毒感染引起的CAP确诊患者的临床及影像资料。纳入标准：①图像质量清晰，满足图像分析要求；②鼻咽或口咽试子RT-PCR检测确诊为COVID-19；③免疫、支气管肺泡灌洗、NGS检测确诊为CAP。排除标准：①CT检查结果阴性；②CT影像表现为直径<5 mm磨玻璃结节；③图像模糊、呼吸运动伪影重，不能满足图像处理需求。
将患者分为COVID-19组（76例，包括普通型和重型）和CAP组（50例，包括单一病毒感染及病毒+病毒、病毒+细菌混合感染）。所有COVID-19病例于2022年12月20日至2023年2月1日期间获得。CAP病例于2018年11月1日至2022年6月1日期间获得。
1.2 CT检查方法
胸部CT图像使用GE LightSpeed VCT及宝石CT、西门子SOMATOM Definition Flash双源CT、东芝Aquilion ONE 320排CT四种不同扫描仪获取。
扫描参数：①GE LightSpeed VCT及宝石CT：管电压120 kV，自动管电流，重建层厚1.25 mm；②SOMATOM Definition Flash双源CT：管电压120 kV，自动管电流，重建层厚1 mm；③Aquilion ONE 320排CT：管电压120 kV，自动管电流，重建层厚0.8 mm。扫描矩阵512×512。
所有患者经指导呼吸训练后，在吸气结束屏住呼吸时以仰卧位进行扫描。扫描范围从胸廓入口到横膈。
1.3 影像组学分析
图像预处理：影响特征的因素主要包括图像的预处理，目的是实现图像的同质化，减少图像质量本身引起的偏倚，提高特征识别率。首先对所有图像按照体素大小为1 mm×1 mm×1 mm进行重采样，将图像转换为各向同性体素间距，以减少不同扫描仪和扫描参数的影响。IBSI（图像生物标志物标准化倡议，imaging biomarker standardization initiative）建议提取特征时特别是提取纹理特征的时候要保持体素各向同性。然后将Bin Width设置为25（pyradiomics官方建议值）进行灰度离散化，经过离散化处理后得到的计算机能够识别、处理的点阵图像，是一个用数字阵列来表示的图像。预处理过程由物理师编写代码完成。
肺炎病变三维分割：首先将从PACS中提取的DICOM格式图匿名化并转换为nifty格式，然后将图像导入到开源软件ITK-snap 4.0版本；随后由1名初级医师逐层手动绘制三维感兴趣区域（region of interest，ROI），勾画好的ROI由1位具有丰富工作经验的高年资影像科医生进行审核，分割不理想的情况下由两位放射科医生讨论后达成共识；最终采纳经高年资医师改进后的ROI。将其保持在尽量贴合病灶的边缘，并从分析中排除相邻结构，例如血管或支气管分支，空腔或正常肺实质（图1），从而更加准确的分割病灶。方法是包含轴位胸部CT图像上显示的所有肺炎病灶，CT值固定到1000到 -1000之间以显示更好对比度。为了使分割结果更为准确，我们同时分割了骨组织、软组织、肺动脉以及表现为正常的肺组织，只保留最后的病灶部分，以此达到病灶的完整分割；为更全面地提取特征,避免选择非病灶区信息，ROI勾画时排除每例患者直径<5 mm的微小结节灶。
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图 1 COVID-19患者的胸部CT图像感兴趣区域勾画示意图（a）和（b）分别为感兴趣区域勾画前后的胸部CT图像，红箭示增粗的血管。Figure 1. Region of interest in the chest CT image of a patient with COVID-19影像组学特征提取：使用python平台下的Pyradiomic开源工具包提取标准化特征，提取特征符合IBSI标准；总共提取1288个特征，主要的特征类别：（1）252个一阶特征（first-order features）。（2）14个形状特征（shape features）。（3）1022个纹理特征（texture features），包括①灰度依赖矩阵（gray-level dependence matrix，GLDM）特征；②灰度共生矩阵（gray-level cooccurrence matrix，GLCM）特征；③灰度大小区域矩阵（gray-level size zone matrix，GLSZM）特征；④相邻灰度差矩阵（neighboring gray-tone difference matrix，NGTDM）特征；⑤灰度游程矩阵（gray-level run-length matrix，GLRLM）特征。提取了原始图像的一阶特征和纹理特征，使用了2个滤波器：小波滤波器、拉普拉斯高斯滤波器。
特征选择和降维：在特征选择和降维过程中，针对训练集，使用Scikit-learn工具包中基于10折交叉验证的最小绝对收缩和选择算子方法（least absolute shrinkage and selection operator，LASSO）回归选择最相关的组学特征。从CT图像中选出系数不为0的特征。其次为了使图像中冗余特征去除，我们采用相关性分析（pearson相关系数，当两列特征的pearson相关系数大于0.9时，即判断一列特征可以由另一列来代替，去掉其中的一个，达到去冗余的效果）剔除与其余特征具有相关性系数大于0.9的冗余特征。
1.4 临床数据
回顾性收集COVID-19患者和CAP患者相关人口统计学、临床症状和常规实验室检测数据，包括年龄、性别、和发热、乏力、呼吸困难等7种临床症状以及血常规、C反应蛋白、生化全项、血气分析、降钙素原、D2聚体等35个实验室检测指标。临床特征筛选使用 R 软件 4.0 版本对临床相关特征进行单因素逻辑回归和多因素逻辑回归筛选最终变量。
1.5 模型构建与评估
本项研究采用的机器学习方法——随机森林（random forest，RF），RF是一种决策树集成方法，使用称为baging（bootstrap aggregation）的重采样过程构建许多树，每棵树的节点都使用随机选择的树特征子集进行划分。当引入更多的树时，RF不会过度拟合，甚至可以提供泛化误差的极限值。RF在处理多维和非线性数据、高效并行处理的机会以及抗噪声能力方面比其他机器学习算法具有重要优势[3]。在训练集参数训练时，我们使用十折交叉验证，以避免模型的随机训练参数较高，同时获得模型平均接收者操作特征曲线下面积（area under curve，AUC）及接收者操作特征曲线（receiver operating characteristic curve，ROC）。有利于对模型的泛化能力进行更好解释，同时也从另一方面进一步避免模型出现过拟合情况。
1.6 统计学分析
所有统计分析使用Python软件和R软件执行。连续变量表示为（平均值±标准差）或中位数，通过独立样本t检验或曼-惠特尼 U检验进行分析。分类变量以数字表示，使用
$\chi^2 $ 检验或Fisher精确检验进行分析。单因素逻辑回归和多因素逻辑回归分析用于分析因素与诊断之间的相关性。计算AUC以评估分类性能。2. 结果
2.1 人口统计学
COVID-19队列和CAP队列中基于选定特征的患者临床基线资料比较见表1。最终纳入COVID-19确诊病例55例（平均年龄（68.3±10.5）岁），CAP确诊病例33例（平均年龄（54.0±17.1）岁）。P＜0.05为统计学具有显著差异。
表 1 人口统计学特征Table 1. Demographic characteristics特征 CAP（n=33） COVID-19（n=55） Overall（n=88） P 年龄/岁 Mean（SD） 54.0（17.1） 68.3（10.5） 62.9（15.0） <0.001 Median（Min，Max） 57.0（24.0，86.0） 70.0（35.0，88.0） 66.5（24.0，88.0） UIRC/（μmol/L） Mean（SD） 218（102） 294（168） 265（151） 0.073 Median（Min，Max） 240（0，429） 240（0,978） 240（0，978） PaO2/mmHg Mean（SD） 45.5（39.2） 70.4（37.1） 61.1（39.6） 0.016 Median（Min，Max） 62.0（0，111） 71.7（0，169） 69.8（0，169） EOS/（109/L）
Mean（SD） 0.065（0.058） 0.038（0.050） 0.048（0.054） 0.084 Median（Min，Max） 0.050（0，0.240） 0.010（0,0.180） 0.030（0，0.240） BASO/（109/L）
Mean（SD） 0.291（0.315） 0.202（0.168） 0.235（0.236） 0.230 Median（Min，Max） 0.200（0，1.400） 0.200（0，0.600） 0.210（0，1.400） MCHC/（g/L）
Mean（SD） 329（44.4） 343（9.32） 338（28.8） 0.083 Median（Min，Max） 340（90.0，356） 344（318，365） 343（90.0，365） PDW/% Mean（SD） 15.6（2.85） 16.4（0.350） 16.1（1.80） 0.104 Median（Min，Max） 16.1（0，17.0） 16.4（15.7，17.5） 16.4（0，17.5） 2.2 临床特征
表2所示临床特征通过单因素逻辑回归和多因素逻辑回归进行筛选，最终7个临床特征纳入RF模型，包括年龄（age），尿酸（uric acid，URIC），血氧分压（partial pressure of oxygen，PaO2），嗜酸性粒细胞（eosinophil，EOS），嗜碱性粒细胞（basophil，BASO），平均红细胞血红蛋白浓度（mean corpusular hemoglobin concerntration，MCHC），血小板分布宽度（platelet distributionwidth，PDW）。
表 2 患者临床特征Table 2. Patients clinical characteristics特征 B.x SE.x OR.x CI.x Z.x P.x B.y SE.y OR.y CI.y Z.y P.y 年龄/岁 0.074 0.019 1.08 1.04～1.12 3.866 0.00 0.074 0.019 1.08 1.04～1.12 3.866 0.00 BASO/（109/L） -30.983 15.791 0.00 0～0.97 -1.962 0.05 -30.983 15.791 0.00 0～0.97 -1.962 0.05 EOS/（109/L） -9.056 4.216 0.00 0～0.45 -2.148 0.032 -9.056 4.216 0.00 0～0.45 -2.148 0.032 MCHC/（g/L） 0.063 0.024 1.07 1.02～1.12 2.655 0.008 0.063 0.024 1.07 1.02～1.12 2.655 0.008 PaO2/mmHg 0.017 0.006 1.02 1.01～1.03 2.765 0.006 0.017 0.006 1.02 1.01～1.03 2.765 0.006 PDW/% 2.188 0.703 8.92 2.25～35.38 3.113 0.002 2.188 0.703 8.92 2.25～35.38 3.113 0.002 URIC/（μmol/L） 0.004 0.002 1.00 1～1.01 2.199 0.028 0.004 0.002 1.00 1～1.01 2.199 0.028 注：x为单因素逻辑回归，y为多因素逻辑回归，B为β值，SE为标准误，OR为风险比，CI为OR的95％置信区间，Z为统计量，P为概率。 2.3 肺炎分类
通过特征选择和降维最终选择了8个影像组学特征和7个临床特征分别构建了影像组学模型、临床特征模型、多组学模型，通过ROC曲线分析评估3个模型的分类性能，计算AUC、准确率、灵敏度、特异度和F1 score。所有模型中，多组学模型AUC最高，其次是临床特征模型，最后是基于CT的影像组学模型。表3显示了3个模型在训练集和测试集中的分类性能。
表 3 影像组学模型、临床特征模型、多组学模型的分类性能Table 3. The performances of radiomics, clinical features, and multiomics models性能 影像组学模型 临床特征模型 多组学模型 训练集 测试集 训练集 测试集 训练集 测试集 AUC 0.82 0.759 0.87 0.853 0.94 0.900 准确率 0.75 0.778 0.79 0.815 0.74 0.778 灵敏度 0.88 0.882 0.90 0.882 0.84 0.824 特异性 0.52 0.600 0.62 0.700 0.55 0.700 F1 score 0.75 0.833 0.79 0.857 0.74 0.833 图2～图4显示3个模型基于RF算法预测COVID-19患者时，选定的特征重要性在每个叶子节点的分布，每个特征在每个节点都为个体预测提供不同的权重重要性。图5显示影像组学模型、临床特征模型、多组学模型分别在训练集和测试集中的ROC曲线图。基于单因素逻辑回归筛选具有统计学意义的临床独立危险因素和Rad-score构建nomogram图（图6）。
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图 2 基于影像组学特征的RF模型预测COVID-19流程图Figure 2. Flow chart for COVID-19 prediction by RF model based on radiomics features![]()
图 3 基于临床特征的RF模型预测COVID-19流程图Figure 3. Flow chart for clinical features-based RF model COVID-19 prediction![]()
图 5 影像组学模型、临床特征模型、多组学模型的 ROC 曲线图Figure 5. ROC curves of radiomics, clinical features, and multiomics models3. 讨论
COVID-19典型胸部CT征象可能有助于疑似病例的早期筛查，但仅通过影像科医生视觉诊断高度相似征象的胸部CT图像误诊是不可避免的。Li等[4]研究结果显示使用CT诊断病毒性肺炎漏诊率较低，但对于识别特定病毒和区分病毒仍然有限。既往关于影像科医生在胸部CT图像中鉴别COVID-19和其他肺炎的研究显示，灵敏度（70％～94％）和特异性（24％～100％）均存在很大差异，具有高灵敏度和中等特异性[5]，这种CT结果解释的可变性给临床医生的鉴别诊断带来了常规挑战。我们的研究表明，与仅使用影像科医生视觉诊断的方法相比，AI可增强影像科医生在区分COVID-19和CAP方面的表现，产生了较高的准确率、灵敏度和特异性指标。
在我们的研究中，发现年龄、URIC、PaO2、EOS、BASO、MCHC、PDW是区分COVID-19和CAP的重要指标。Dai等[6]研究显示URIC，MCHC等是区分COVID-19和CAP的重要指标。临床模型预测COVID-19时，我们发现PDW是个体预测的关键特征，包括BASO在内的特征在每个节点都为个体预测提供了不同的权重重要性。有研究[7]结果证明当常规外周血检查的PDW值为≤2.12 fL时向医生提示SARS-CoV-2感染。EOS和BASO计数减少在COVID-19中较为常见。本研究COVID-19组EOS及BASO水平较低，平均值均低于CAP组。EOS具有潜在的抗病毒活性，有研究[8]显示外周血EOS计数可能是COVID-19患者诊断、评估和预后监测的有效指标，较低的EOS水平也与患者预后和死亡率有关[9]。本研究COVID-19患者队列和CAP患者队列平均PaO2水平低于正常值，与机体感染肺炎导致肺泡和血管损伤有关[10-11]。滕晓蕾等[12]研究显示重症COVID-19患者的氧合功能较重症CAP患者更差。本研究COVID-19组平均年龄高于CAP组，这可能与老年人感染COVID-19相对易感性较高有关[13]。
COVID-19与其他病毒感染（H1 N1、H5 N1、流感、呼吸道合胞病毒、鼻病毒、腺病毒等）在影像学检查结果上存在重叠[14-15]。影像组学是通过转换数字医学图像来生成可挖掘的高通量数据[16]。在既往研究中，影像组学可以更深入地了解肺炎病变的异质性[17-19]。因此，影像组学在理论上是区分COVID-19与其他病毒引起的CAP的可行方法。田斌等[20]基于14种机器学习算法构建影像组学模型分析COVID-19和CAP的鉴别诊断效能，其中RF模型诊断效能最高。本研究使用LASSO选择8个最具预测性的影像组学特征构建基于RF算法的影像组学模型，其中部分是经小波滤波器和拉普拉斯高斯滤波器过滤的一阶或纹理特征，并且在多组学模型中，基于拉普拉斯高斯变换的峰度特征是预测COVID-19的关键特征。这可能表明，两种高度成像重叠肺炎之间的区别可能需要空间或频域中强调的特征或具有相对更高稳定性的高阶特征。
我们的研究表明，基于RF的多组学模型通过结合影像组学、临床症状、临床检验，在COVID-19和其他病毒感染引起的CAP的鉴别诊断方面取得了良好的效果，基于临床独立危险因素和rad-score构建nomogram图可以更好的表征COVID-19感染情况。这符合添加额外的临床信息可以显著提高影像组学性能的观点[21-22]。Shiri等[21]研究显示，语义特征、临床特征和影像组学特征的结合可以有效预测COVID-19患者的生存率。同样，Chao等[22]证明，影像学和非影像学数据的整合显著提高了COVID-19患者对ICU入院需求的预测性能。总而言之，整合多组学信息对COVID-19的诊断是有效的。
本项研究局限性：①本研究是一项回顾性研究，未进行有助于了解模型在实践中表现的前瞻性验证。②本研究中的患者队列相对较小，缺乏外部验证。③我们的 COVID-19队列在症状发作、实验室指标和CT之间的时间分布上是异质性的，早期COVID-19胸部CT的样本量有限。④最后，所有患者都来自中国内蒙古自治区，可能无法完全代表COVID-19 Omicron变异株表型谱系和CAP表型谱系。
4. 结论
我们使用RF算法基于常规临床信息的多组学分析方法开发了一种新的COVID-19和CAP鉴别诊断模型。我们的研究表明，基于AI的多组学分析方法可以有效识别COVID-19和其他病毒感染引起的CAP。对模型结果的分析使我们能够识别一组具有明显高预测潜力的特征，有助于改善护理决策和提高患者生存率。
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图 1 COVID-19患者的胸部CT图像感兴趣区域勾画示意图
（a）和（b）分别为感兴趣区域勾画前后的胸部CT图像，红箭示增粗的血管。
Figure 1. Region of interest in the chest CT image of a patient with COVID-19
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图 2 基于影像组学特征的RF模型预测COVID-19流程图
Figure 2. Flow chart for COVID-19 prediction by RF model based on radiomics features
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图 3 基于临床特征的RF模型预测COVID-19流程图
Figure 3. Flow chart for clinical features-based RF model COVID-19 prediction
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图 5 影像组学模型、临床特征模型、多组学模型的 ROC 曲线图
Figure 5. ROC curves of radiomics, clinical features, and multiomics models
表 1 人口统计学特征
Table 1 Demographic characteristics
特征 CAP（n=33） COVID-19（n=55） Overall（n=88） P 年龄/岁 Mean（SD） 54.0（17.1） 68.3（10.5） 62.9（15.0） <0.001 Median（Min，Max） 57.0（24.0，86.0） 70.0（35.0，88.0） 66.5（24.0，88.0） UIRC/（μmol/L） Mean（SD） 218（102） 294（168） 265（151） 0.073 Median（Min，Max） 240（0，429） 240（0,978） 240（0，978） PaO2/mmHg Mean（SD） 45.5（39.2） 70.4（37.1） 61.1（39.6） 0.016 Median（Min，Max） 62.0（0，111） 71.7（0，169） 69.8（0，169） EOS/（109/L）
Mean（SD） 0.065（0.058） 0.038（0.050） 0.048（0.054） 0.084 Median（Min，Max） 0.050（0，0.240） 0.010（0,0.180） 0.030（0，0.240） BASO/（109/L）
Mean（SD） 0.291（0.315） 0.202（0.168） 0.235（0.236） 0.230 Median（Min，Max） 0.200（0，1.400） 0.200（0，0.600） 0.210（0，1.400） MCHC/（g/L）
Mean（SD） 329（44.4） 343（9.32） 338（28.8） 0.083 Median（Min，Max） 340（90.0，356） 344（318，365） 343（90.0，365） PDW/% Mean（SD） 15.6（2.85） 16.4（0.350） 16.1（1.80） 0.104 Median（Min，Max） 16.1（0，17.0） 16.4（15.7，17.5） 16.4（0，17.5） 
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表 2 患者临床特征
Table 2 Patients clinical characteristics
特征 B.x SE.x OR.x CI.x Z.x P.x B.y SE.y OR.y CI.y Z.y P.y 年龄/岁 0.074 0.019 1.08 1.04～1.12 3.866 0.00 0.074 0.019 1.08 1.04～1.12 3.866 0.00 BASO/（109/L） -30.983 15.791 0.00 0～0.97 -1.962 0.05 -30.983 15.791 0.00 0～0.97 -1.962 0.05 EOS/（109/L） -9.056 4.216 0.00 0～0.45 -2.148 0.032 -9.056 4.216 0.00 0～0.45 -2.148 0.032 MCHC/（g/L） 0.063 0.024 1.07 1.02～1.12 2.655 0.008 0.063 0.024 1.07 1.02～1.12 2.655 0.008 PaO2/mmHg 0.017 0.006 1.02 1.01～1.03 2.765 0.006 0.017 0.006 1.02 1.01～1.03 2.765 0.006 PDW/% 2.188 0.703 8.92 2.25～35.38 3.113 0.002 2.188 0.703 8.92 2.25～35.38 3.113 0.002 URIC/（μmol/L） 0.004 0.002 1.00 1～1.01 2.199 0.028 0.004 0.002 1.00 1～1.01 2.199 0.028 注：x为单因素逻辑回归，y为多因素逻辑回归，B为β值，SE为标准误，OR为风险比，CI为OR的95％置信区间，Z为统计量，P为概率。
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表 3 影像组学模型、临床特征模型、多组学模型的分类性能
Table 3 The performances of radiomics, clinical features, and multiomics models
性能 影像组学模型 临床特征模型 多组学模型 训练集 测试集 训练集 测试集 训练集 测试集 AUC 0.82 0.759 0.87 0.853 0.94 0.900 准确率 0.75 0.778 0.79 0.815 0.74 0.778 灵敏度 0.88 0.882 0.90 0.882 0.84 0.824 特异性 0.52 0.600 0.62 0.700 0.55 0.700 F1 score 0.75 0.833 0.79 0.857 0.74 0.833
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